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International Journal of Ecology
Vol.06 No.03(2017), Article ID:21327,9 pages
10.12677/IJE.2017.63015

Analysis on Leaf Construction Cost and the Invasive Potential of Alien Sonneratia caseolaris in Shenzhen Bay

Huan Du1, Fenglan Li2,3*

1Guangdong Neilingding Futian National Nature Reserve, Shenzhen Guangdong

2Shenzhen Key Laboratory of Marine Bioresource and Eco-Environmental Science, College of Bio and Marine Sciences, Shenzhen University, Shenzhen Guangdong

3Futian-CityU Mangrove Research and Development Centre, Shenzhen Research Institute of City University of Hong Kong, Shenzhen Guangdong

*通讯作者。

Received: Jun. 24th, 2017; accepted: Jul. 8th, 2017; published: Jul. 12th, 2017

ABSTRACT

Leaf construction cost (CC) and other growth traits of alien Sonneratia caseolaris in Shenzhen Bay were studied to evaluate the invasive potential of this alien mangrove species after introduced to Shenzhen, their new habitat. Results showed that the CC of S. caseolaris was the lowest, while the specific leaf area (SLA) was just the opposite. CC per unit mass (CCM) and CC per unit area (CCA) were 6.3% and 38.6%, respectively lower than those of native mangroves, while SLA was 38.6%, higher than the natives. In addition, leaf caloric values and C concentrations of S. caseolaris were lower than the native mangroves significantly while the N concentrations were the opposite (P < 0.05). Lower CC, caloric values and C concentrations but higher SLA and N concentrations led this alien mangrove species to grow higher and bigger than the natives (50% and 125.6% in height and chest circumference, respectively). Therefore, lower CC but Higher SLA would add the invasive potentials to S. caseolaris and the invasiveness of this alien mangrove species should not be neglected.

Keywords:Leaf Construction Cost, Invasive Potential, Alien Mangrove Species, Sonneratia caseolaris, Mangrove

深圳湾外来红树海桑叶片建成成本及其入侵潜力分析

杜欢1，李凤兰2,3*

1广东内伶仃福田国家级自然保护区管理局，广东 深圳

2深圳大学生命与海洋科学学院，深圳市海洋生物资源与生态环境重点实验室，广东 深圳

3香港城市大学深圳研究院福田–城大红树林研发中心，广东 深圳

收稿日期：2017年6月24日；录用日期：2017年7月8日；发布日期：2017年7月12日

摘 要

本文对深圳湾外来红树海桑(Sonneratia caseolaris)的叶片建成成本CC和其它特征指标进行分析，结果表明：海桑具有最低的叶片建成成本和最高的比叶面积SLA，其单位质量建成成本CCM比本地红树低6.3%，单位面积建成成本CCA比本地红树低32.2%；SLA却比本地红树高38.6%。此外，海桑的叶片热值和碳含量也均低于本地红树，而氮含量却比本地红树高。低CC、热值和碳含量以及高的SLA和氮含量导致海桑具有比本地红树更高的树高和更大的胸围，使两者分别比本地红树高50%和125.6%。因此，低CC和高SLA使外来红树海桑在深圳湾的入侵潜力增加，其入侵性不可忽视。

关键词 :叶片建成成本，入侵潜力，外来红树，海桑，红树林

Copyright © 2017 by authors and Hans Publishers Inc.

This work is licensed under the Creative Commons Attribution International License (CC BY).

http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/

1. 引言

生物入侵(Biomass invasion)是指某种生物从原来的分布区域扩展到一个新的、通常也是遥远的地区，在新的区域里，其后代可以繁殖、扩散并维持下去 [1] 。王伯荪等认为，生物入侵是指外来种在某地区定居、繁衍、扩散并造成危害 [2] 。生物入侵可直接或间接降低入侵地区的物种多样性，其影响仅次于生境的丧失而位居第二 [3] ，结果导致不同生物地理区域生态系统的组成、结构和功能均匀化，并最终退化、失去其服务功能 [4] 。人类正在为生物入侵付出巨大的经济代价 [5] 。

红树林(Mangroves)是指分布在热带、亚热带海岸潮间带，受海水周期性浸淹的木本植物群落；是我国三大海岸带生态系统之一，具有较高的生产力和高归还率，其生态意义重大。早期的研究认为，由于红树林生态系统极为苛刻的生境条件，很少有外来物种能适应环境生存并形成入侵 [6] 。但在全球变化下，尤其在人类活动的参与下，生物进入到新生境的概率及入侵成功率大幅提升，几乎没有什么生境能避免生物入侵 [7] 。海桑(Sonneratia caseolaris)是我国海南省天然分布的真红树之一，具有生长快，结实早，结实率高的特点，因而在我国华南沿海地区被大量引种造林，但其因快速生长扩散，也受到了不少学者的关注和担忧。本研究以深圳湾外来红树海桑以及4种本地红树为研究对象，从叶片生物量建成成本(Construction cost, CC)角度研究其引入后的生长状况及入侵潜力，为外来红树植物的入侵机制提供一个新的研究思路，也为红树造林引种工作提供理论依据。

2. 研究方法

2.1. 研究区域概况及实验材料

研究地点选择深圳市福田红树林保护区(22˚31'N, 114˚05'E)内，该研究区域位于深圳湾东北岸，与香港米埔红树林自然保护区隔水相望。气候概况：属南亚热带季风气候，年平均气温22.0℃，最高月均温(7月)为28.0℃，最低月均温(1月)为14℃，极端最高气温38.7℃，极端最低气温0.2℃。全年日照时数2209 h，太阳总辐射能为5404.9 J∙m−2。年平均降水量为1927 mm，年降水分布不均，干湿季交替明显，雨量多集中于5~9月。全年平均相对湿度79% [8] [9] 。深圳湾潮汐属不规则半日潮，海水盐度 < 15‰ [9] 。

福田红树林保护区内本地优势种红树植物为：白骨壤，秋茄，桐花树和木榄。外来优势种为海桑和无瓣海桑。以该研究区的外来红树海桑和4种本地种(木榄，秋茄，桐花树，白骨壤)为研究对象，受试红树选择正常生长的、健康的、树龄约为10年的植株，采集部位为健康成熟的叶子(图1)。

2.2. 实验方法

在选定的红树种中，每种选择3棵植株，分别测量其树高和胸围后，于植株的冠层中部高度处的东、南、西、北方向和顶部分别取样，每方向采集10片健康、成熟的新鲜叶子，将五个方向的50片叶子充分混合作为该种的一个重复，即每种红树3个重复。

将采集的新鲜叶子尽快带回实验室，采用Licor-3100A测量叶面积，测量后的叶片于60℃烘箱内烘72 h，称重。比叶面积(Specific leaf area, SLA)采用公式SLA = 叶面积(m2)/叶片干重(kg)计算 [10] 。将称重后的样品研磨粉碎，混匀，过60目，并干燥贮存待用。

叶片C和N浓度测定采用EA元素分析仪测定。单位面积C和N的含量采用宋莉英 [11] 的方法估算。

灰分含量(Ash)的测定：取1 g左右植物干样品，在马弗炉中500℃灼烧6小时，剩余残渣称重。Ash(%) = 残渣重量(g)/样品干重(g)。

Figure 1. Leaves of tested mangrove species

图1. 受试红树叶片

干重热值的测定：采用C2000热量计测定，测定前用苯甲酸标定。每个样品测定3个重复，取平均值作为该样品的干重热值。

去灰分热值(ΔHc)采用如下公式计算：ΔHc = 干重热值/(1 − 灰分含量) [12] 。

叶片单位质量建成成本(CCM, g flucose/g biomass)按照Williams等 [13] 的方法，即：CCM = [(0.06968ΔHc − 0.065) (1 − Ash) + 7.5(kN/14.0067)]/EG，ΔHc代表去灰分热值；Ash代表灰分含量；N代表有机氮浓度；EG代表生长效率；K代表N的氧化态形式(若为NO3−，k = +5；若为NH4+，k = −3)；不同植物的生长效率(EG)为0.87 [14] 。

叶片单位面积建成成本(CCA, g flucose/m2)的计算，按照：CCA = CCM/SLA [10] 。

2.3. 数据处理

数据统计分析采用SPSS 12.0 (SPSS, Chicago, USA)软件。各红树之间的树高、胸围、比叶面积、叶片C、N浓度、灰分含量、干重热值、去灰分热值、叶片CCM和CCA采用单因素方差分析(One-Way ANOVA)，差异显著者继而用S-N-K作多重比较；外来种海桑与本地红树之间的上述指标采用独立样本T检验(Independent-Samples T Test)。

3. 结果分析

3.1. 树高与胸围

树龄约为10年的外来红树海桑的树高、胸围显著高于同一年龄段的本地红树(t树高 = 2.77，P = 0.01；t胸围 = 2.81，P = 0.009) (图2)；其中树高比本地种高50%，而胸围比本地种高125.6%。各红树之间的树高、胸围的单因素方差分析结果亦呈显著差异(F树高 = 96.03，P < 0.001；F胸围 = 56.25，P < 0.001) (图2)。5种红树中，海桑和白骨壤的树高为最高，它们均显著高于另外3个本地种，桐花树最矮；而胸围则是海桑最大，显著大于4个本地种，其次是白骨壤，胸围最小的是木榄(图2)。各红树树高从高到低的排序为：海桑 ≈ 白骨壤 > 秋茄 > 木榄 > 桐花树；胸围的排序为：海桑 > 白骨壤 > 秋茄 > 桐花树 > 木榄(图2)。

3.2. 比叶面积SLA

独立样本T检验结果显示，海桑与本地红树之间的比叶面积SLA存在显著差异(tSLA = 2.95, P = 0.02)，其SLA比本地红树高38.6%；各红树间的SLA亦存在显著或极显著的差异(图3)。5个红树中，海桑的SLA最大，最小为秋茄。各红树的SLA排序为：海桑 > 白骨壤 ≈ 桐花树 ≈ 木榄 > 秋茄。

3.3. C、N含量

外来红树海桑的叶片C含量(%)和N含量与本地红树间均无存在显著差异(tC = −0.86, P = 0.34; tN = 0.54, P = 0.60)，但各红树间的C、N含量却差异显著(FC = 8.61, P < 0.01; FN = 32.24, P < 0.001) (图4)。海桑C含量比本地红树平均C含量稍低，而N含量则恰好相反。5种红树中，桐花树和秋茄的C含量最高，最低为白骨壤；而在N含量中，白骨壤为最高，海桑为次高，另外三种本地种最低。C、N含量的排序分别为：桐花树 ≈ 秋茄 > 木榄 ≈ 海桑 > 白骨壤；白骨壤 > 海桑 > 秋茄 ≈ 桐花树 ≈ 木榄。

3.4. 热值与灰分

外来红树海桑的叶片干重热值和去灰分热值(ΔHc)均极显著低于本地红树(t干重热值 = 3.615，P < 0.001；tΔHc = 3.421，P < 0.01) (图5)，干重热值和ΔHc分别比本地红树低5.1%和7.7%。各红树间的干重热值和ΔHc亦存在显著差异(F干重热值 = 15.44，P < 0.001；FΔHc = 19.96，P < 0.001) (图5)。5种红树中，海桑的干重热值

Figure 2. Comparisons of height and chest circumference between alien S. caseolaris and native mangroves (Mean and standard deviation of three replicates are shown. Different letters indicate significant difference at p < 0.05 in all species; * and ** indicate a significant difference between alien S. caseolaris and native species at p < 0.05 and < 0.01, respectively). (Same Legend as Figures 3-6)

图2. 深圳湾外来红树海桑与本地红树树高(m)和胸围(cm)比较。表示本地种，表示外来种；误差线为：Mean ± SD；不同字母代表不同红树种间存在显著差异，P < 0.05；*和**分别代表海桑与本地红树间在P < 0.05和P < 0.01水平上存在显著或极显著差异(图示说明同图3~6)

Figure 3. Comparison of SLA between alien S. caseolaris and native mangroves in Shenzhen Futian

图3. 深圳湾外来红树海桑与本地红树比叶面积SLA (m2/kg)比较

Figure 4. Comparisons of C and N concentrations between alien S. caseolaris and native mangroves in Shenzhen Futian

图4. 深圳湾外来红树海桑与本地红树C含量(%)和N含量(%)比较

Figure 5. Comparisons of gross caloric values, ΔHc and ash content between alien S. caseolaris and native mangroves in Shenzhen Futian

图5. 深圳湾外来红树海桑与本地红树热值(KJ/Kg)和灰分含量Ash (%)比较

和ΔHc均为最低，而本地种桐花树的两种热值均为最高。5种红树的上述两种热值指标排序分别为：桐花树 > 秋茄 > 木榄 > 白骨壤 > 海桑；桐花树 ≈ 木榄 > 秋茄 > 白骨壤 > 海桑。

与热值相似，海桑的灰分含量(Ash)亦低于本地红树，但其之间的差异达不到显著水平(tAsh = 1.396, P = 0.175) (图5)；而各红树间的Ash却差异显著(FAsh = 5.284, P < 0.01) (图5)。在所有红树中，白骨壤的灰分含量最高，秋茄和桐花树的为最低。5种红树的Ash排序为：白骨壤 > 木榄 > 海桑 > 桐花树 ≈ 秋茄。

3.5. 建成成本CC

外来红树海桑的叶片单位质量建成成本(CCM)和单位面积建成成本(CCA)均显著低于本地红树(tCCM = 3.75, P < 0.01; tCCA = 2.14, P < 0.05) (图5)，CCM和CCA分别比本地红树低6.3%和32.2%。各红树间的CCM和CCA亦存在显著差异(FCCM = 15.44, P < 0.001, FCCA = 19.96, P < 0.001) (图6)。受试红树中，海桑的CCM和CCA在所有红树中均为最低，其次是白骨壤；CCM最高为桐花树，而CCA最高则为秋茄(图6)。5种红树的CCM和CCA排序分别为：桐花树 > 秋茄 > 木榄 > 白骨壤 > 海桑；秋茄 > 桐花树 ≈木榄 > 白骨壤 > 海桑。

4. 讨论

比叶面积SLA是植物的重要形态学特征，对于调节和控制植物碳的同化和分配有重要的作用 [15] ；高的SLA能使植物有机会获得更多的太阳能，尤其是在低光照条件下，能增强植物的存活和竞争能力；高SLA还常常与高的相对生长率和入侵性相关 [16] [17] 。本研究发现，外来红树海桑的SLA在所有红树中为最高，且远高于本地红树的平均SLA (比本地种高38.6%)，表现出其高的生长速率，最终导致其树

Figure 6. Comparison of CCM and CCA between alien S. caseolaris and native mangroves in Shenzhen Futian

图6. 深圳湾外来红树海桑与本地红树单位质量建成成本CCM (g glucose/g)和单位面积建成成本CCA (g glucose/m2)比较

高、胸围在所有的红树中也为最高，分别比本地红树高50%和125.6%。因此，SLA可能是造成外来红树海桑快速生长和扩散的原因之一。

植物热值是指单位质量干物质完全燃烧所释放的热量，是由其组织的化学组分所决定的 [13] ，它是评价绿色植物光合作用固定日光能的能力和评价植物营养价值高低的重要指标之一 [18] 。植物热值高则说明合成其物质所需要的能量则大。本研究中，海桑的干重热值和去灰分热值均在所有受试红树中最低，表明其生物量物质的合成比本地红树所需要的能量少，因而海桑可节省更多的能量用于其它方面的生长。灰分Ash是物质完全燃烧后剩余的物质残渣，物质燃烧越充分(热值越高)，其留下的残渣便越少，因此，灰分与热值通常呈负相关关系 [18] 。本研究中，海桑Ash并未体现比本地红树高的趋势，可能Ash含量除了热值的影响因素外，还可能有其它的原因造成。

C作为碳水化合物的主要组成成分和植物化学组成的框架物质，是植物体内参与燃烧的主要元素，因此，C含量高则热值也相应提高 [18] 。本研究发现，海桑的C含量稍低于本地种，这可能是导致其热值低的原因之一。N是构成植物体内蛋白质、氨基酸等诸多有机物的重要组成成分 [19] ，同时也是氮循环研究中的一个关键参数 [20] 。植物N素含量高，则其凋落物分解则快 [20] [21] 。海桑的N含量比本地红树稍高，表明其氮素物质循环要比本地种快，这结果已得到相关研究证实 [21] 。

建成成本CC是近年来学者们提出的可能与生物入侵密切相关的一个因素。通常，具有较低建成成本的植物能够更有效的利用资源，并将节约的能量投资到其他竞争策略上，比如增加种子产量，增加生物量和相对生长速率等 [22] 。本研究发现，海桑叶片在所有红树中有着最低的CC，其CCM和CCA分别比本地红树低6.3%和32.2%；而Baruch和Goldstein对夏威夷30个入侵种和34个本地种的研究发现，入侵种叶片建成成本比本地种仅低3% [23] ，因此，从这个意义上说，海桑的入侵潜力是相当大的。由此可见，低CC很可能导致海桑在深圳湾增加其入侵潜力而最终演变成入侵种。

5. 结论

深圳福田外来红树海桑具有比本地红树更高的比叶面积SLA和N含量，而其叶片建成成本CC、C含量和热值却比本地红树显著降低。高SLA和低CC、热值可能是海桑快速生长和扩散的重要原因之一，因而导致其具有更高的树高和更大的胸围，也使其在新栖息地的入侵潜力增加，因此，其入侵性在深圳湾不可忽视。

基金项目

国家自然科学基金项目(31470513, 41576086, 31670116)以及深圳市科技创新委员会项目(JCYJ20150416163041307)。

文章引用

杜 欢,李凤兰. 深圳湾外来红树海桑叶片建成成本及其入侵潜力分析
Analysis on Leaf Construction Cost and the Invasive Potential of Alien Sonneratia caseolaris in Shenzhen Bay[J]. 世界生态学, 2017, 06(03): 131-139. http://dx.doi.org/10.12677/IJE.2017.63015

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