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Open Journal of Natural Science
Vol. 11  No. 06 ( 2023 ), Article ID: 75820 , 12 pages
10.12677/OJNS.2023.116120

气态污染物浓度对流感暴发风险的影响

马晓璐1，杨杨1，黄悦1，马盼1,2*

1成都信息工程大学大气科学学院，四川 成都

2高原大气与环境四川省重点实验室，四川 成都

收稿日期：2023年10月16日；录用日期：2023年11月16日；发布日期：2023年11月23日

摘要

为探究深圳市气态污染物浓度对流感暴发疫情的潜在影响，为流感的防控提供参考依据。本研究收集了2013年5月1日至2015年12月31日的深圳市流感暴发疫情逐日监测数据，以及该时间段内气象要素与大气污染物浓度数据，区分两种流感病毒亚型(甲流、乙流)，通过建立分布–滞后模型(Distributed-Lag Nonlinear Model, DLNM)研究流感暴发风险与三种气态污染物(NO2、SO2和O3)浓度的关联性。结果表明，冷季(11月4日至次年4月20日)两种病毒亚型的暴发高峰基本与NO2、SO2的浓度高峰相对应；而暖季(4月19日至11月3日)大气中高浓度的O3常伴随着流感的暴发。冷季高浓度的NO2和SO2对甲流疫情存在显著的短期滞后影响。暴发当天68.51 µg/m³ (P95)的NO2和21.77 µg/m³ (P95)的SO2相关联的相对危险度(Relative Risk, RR)分别为3.04 (95% CI: 2.07~4.48)和1.76 (95% CI: 1.08~2.88)。然而，NO2对乙流疫情的影响不显著，SO2在滞后3~5 d时对乙流有微弱影响，例如，滞后4 d时21.77 µg/m³ (P95) SO2相关联的RR = 1.45 (95% CI: 1.12~1.80)。在暖季，高浓度的O3对流感暴发存在显著影响。对甲流而言，在滞后3 d时效应最为显著，162.12 µg/m³ (P95) O3的RR = 2.42 (95% CI: 1.12~5.42)；对乙流而言，暴发当日影响最强烈，162.12 µg/m³ O3的RR = 3.50 (95% CI: 1.54~7.96)。此外，冷季O3浓度本身较低，且对流感的影响不甚显著。综上，NO2、SO2在冷季对甲流疫情的影响更为显著，而高浓度O3在暖季也会增加流感风险。

关键词

流感，暴发疫情，气态污染物，时间序列模型，深圳

The Influence of Gaseous Pollutants Concentration on Influenza Outbreak Risk

Xiaolu Ma1, Yang Yang1, Yue Huang1, Pan Ma1,2*

1College of Atmospheric Sciences, Chengdu University of Information Technology, Chengdu Sichuan

2Plateau Atmosphere and Environment Key Laboratory of Sichuan Province, Chengdu Sichuan

Received: Oct. 16th, 2023; accepted: Nov. 16th, 2023; published: Nov. 23rd, 2023

ABSTRACT

To explore the potential impact of gaseous pollutant concentration on influenza outbreak epidemics in Shenzhen, and provide a scientific reference for influenza prevention and control, in this study, we collect the daily monitoring data of influenza outbreak in Shenzhen from May 1, 2013 to December 31, 2015, as well as local meteorological factors and atmospheric pollutant concentration during the same period. We differentiated two influenza virus subtypes, i.e., influenza A and influenza B, to research the risk of influenza outbreak and lag effects of three gaseous pollutants (NO2, SO2, and O3), through establishing the Distributed-Lag Nonlinear Model (DLNM). The results show that, the peaks of two subtypes’ outbreak in the cool season (November 4 to April 20 of the following year) basically corresponded to the high peaks of NO2 and SO2, while high concentration of O3 in the warm season (April 19 to November 3) was accompanied by influenza epidemic. There was a significant short-term lag effect of NO2 and SO2 during the cold season on the influenza A outbreak. The Relative Risk (RR) associated with 68.51 µg/m³ (P95) of NO2 and 21.77 µg/m³ (P95) of SO2 on the current day was 3.04 (95% CI: 2.07~4.48) and 1.76 (95% CI: 1.08~2.88), respectively. However, NO2 did not show a significant influence on influenza B, while SO2 had a weak effect at a lag of 3~5 d. For example, the RR of a 21.77 µg/m³ (P95) SO2 on lag 4 d was 1.45 (95% CI: 1.12~1.80). High concentration of O3 had a significant effect on influenza during the warm season. For influenza A, the effect was strongest on lag 3 d, RR was 2.42 (95% CI: 1.12~5.42) for a 162.12 µg/m³ (P95) of O3. With regard for influenza B, the strongest effect was on the day of outbreak, the RR at a concentration of 162.12 µg/m³ was 3.50 (95% CI: 1.54~7.96). In addition, in the cool season, the concentration of O3 was lower and had minor effect on influenza. In conclusion, NO2 and SO2 have more significant effects on influenza A epidemic in the cold season, while high concentration of O3 increases the risk of influenza in the warm season.

Keywords:Influenza, Outbreak, Gaseous Pollutant, Time-Series Model, Shenzhen

Copyright © 2023 by author(s) and Hans Publishers Inc.

This work is licensed under the Creative Commons Attribution International License (CC BY 4.0).

http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/

1. 引言

流行性感冒(简称流感)是由流感病毒引起的一种急性呼吸道传染病，其临床特点为起病急，全身中毒症状明显，如发烧、头痛、干咳、全身酸痛等。20世纪以来，作为一种世界范围内流行的传染病，流感曾四次席卷全球，其中三次被认为是从中国开始暴发的 [1] 。由于易于传播和抗原的变异性，流感对公众健康产生巨大的威胁，会导致严重的并发症甚至死亡 [2] ，全球每年有近10%的人口受流感影响，约五十万人因流感死亡 [3] 。感染人类的流感病毒主要为甲型(Flu-A)和乙型(Flu-B)两种病毒亚型 [4] [5] ，不同亚型的暴发特点及其对人体的影响也存在差异 [6] 。

一些区域性研究报道了流感的发病伴随季节呈现显著差异 [7] [8] [9] 。最显著的特点为，温带地区的低温会增加流感风险 [10] ，热带与亚热带地区的流感在年内往往存在多个高峰。此前深圳市的相关研究也发现，流感疫情暴发主要发生在夏季与秋冬季节 [11] 。针对气象因子与流感疫情关系的研究已经比较充分，包括平均温度、相对湿度、风速等均对流感暴发具有一定的影响 [12] [13] 。王锡玲的研究揭示了，相对湿度较大时，流感在低温或高温条件下达到高峰 [14] 。

大气中的气态污染物二氧化氮(NO2)、二氧化硫(SO2)和臭氧(O3)等，不仅是刺激性气体，可侵入呼吸道粘膜，对皮肤 [15] 、呼吸道疾病 [16] 、心血管疾病 [17] 等都具有一定的影响。上述气态污染物还可能增加流感病毒感染的可能性，有助于促进流感的传播，增加流感疫情暴发的风险 [18] 。

研究已表明，大气污染物浓度表现出明显的季节变化特征，NO2、SO2的浓度一般在秋、冬季出现高峰，而O3的浓度在夏季或者秋季最高 [19] 。流感发病率对NO2、SO2最为敏感，污染物浓度升高的地区最有可能发生流感 [20] 。杨松的研究发现，冬季时NO2、SO2的浓度与流感发病率呈显著的正相关；而夏季高浓度O3影响流感发病率 [21] 。寒冷季节，东部地区以及人口较多的省份的空气污染物与流感暴发风险的关联性较大 [22] 。

深圳市地处中国华南地区、珠江口东岸，是中国第一个设立的经济特区，也是中国经济中心城市，人口密集。属于亚热带季风气候，气候温和，日照充足，夏季长达6个多月(平均夏季长202天)，盛行偏南风，高温多雨；秋冬季节盛行东北季风，天气干燥少雨，且秋冬季空气污染物浓度相对偏高 [23] ，对人体健康具有一定的影响。

因此，研究深圳市气态污染物对流感暴发风险的影响具有一定意义。本研究通过对2013年5月1日~2015年12月31日深圳市流感发病人数、气态污染物浓度资料的数据进行分析，结合气象要素，重点探讨了在冷季气态污染物对流感疫情的影响，以及暖季高浓度O3的潜在影响。

2. 数据与分析

2.1. 数据来源

深圳市气象局提供自2013年5月1日~2015年12月31日的气象数据。根据深圳市气象局对季节的划分(http://www.sz.gov.cn/) [24] ，与该地夏长冬短的特点相结合，本文将春季、秋季、冬季划分为冷季，即11月4日至次年4月20日；夏季划分为暖季，即4月19日至11月3日。对气象数据进行平滑处理后，将影响流感风险的主要气象要素纳入时间序列模型，包括日平均气温(T)和相对湿度(RH)。

我国《流感样病例暴发疫情处置指南》(2018年版)规定，流感暴发是指同一地区或单位内在较短时间出现异常增多的流感样病例(influenza-like-illness)。本文从深圳市疾病预防控制中心获取了2013年5月1日~2015年12月31日的流感暴发病例数据。该数据包括了疫情暴发的地点、发病人数、报告人、核酸检测结果等。在研究期间，确诊流感阳性病例为1687例，筛选出冷季确诊病例为1058例(其中甲型380例，乙型678例)，暖季确诊病例为629例(甲型405例，乙型224例)。

此外，深圳市生态环境局提供了该市18个国家级监测站的空气污染数据，包括逐3小时观测的NO2、SO2、O3浓度数据，将全市站点资料进行平均，并转化为每日浓度与每日的流感样病例相对应。

2.2. 统计分析

因为流感样确诊病例遵循泊松分布，为了能更好的评估气态污染物浓度与流感暴发的关系，选用分布–滞后非线性模型(DLNM)。利用该模型，分别构建了气象因子与环境要素的交叉基函数。由于各气象要素之间具有强烈的共线性，控制共线性和过拟合等因素后，构造每种气态污染物与流感疫情的关联性模型，可得到影响的滞后时间和浓度阈值等。考虑到气态污染物的季节性特征，本研究对于NO2、SO2构造关于冷季的时间序列模型，评估其对流感暴发风险的影响。对于O3，在冷季和暖季分别构造模型进行研究。

首先，根据以往的研究，确认影响深圳市流感暴发的主要气象因子为气温和相对湿度 [16] ，因此，将温度、湿度带入模型。根据多次敏感性调试，确定二者采用的自由度(degrees of freedom, df)均为3，最大滞后天数均为14天。

再者，将NO2、SO2、O3分别纳入上述模型，从而建立起流感暴发风险与气态污染物浓度的关联性函数。其中节假日(holiday)和星期几(day of the week, DOW)作为哑变量被标记。

最终建立的GAM模型可以表示为：

log[E(Yt)] = Σcb(Zi, lag) + cb(T,df) + ns(time, df) + ns(RH, df) + βDOWt + γholidayt + α (1)

其中，E(Yt)表示模型预估第t日的入院人数期望值，Yt是第t天的流感确诊人数，Z代表气态污染物的其中一种；cb(Zi)是所构造的交叉基函数，用于模拟每日独立污染物变量的非线性滞后效应，lag表示滞后时间，一般认为NO2、SO2所引起效应较短，O3时间较长 [25] 。因此，NO2、SO2设置滞后时间为10 d，O3的滞后时间为14 d。DOW和holiday分别控制星期几效应和节假日效应，α表示模型残差。

结果采用相对危险度(Relative risk, RR)表示，即由气态污染物导致的流感暴发风险与未暴露条件下流感风险的比值。当RR > 1时，表示污染导致暴发风险增加，取其95%置信区间。模型采用R3.6.1软件中的“mgcv”和“dlnm”程序包建立。

3. 结果

3.1. 描述性统计

表1所示为研究期间区分冷、暖季后，深圳市流感确诊病例、气象因子(T, RH)、气态污染物(NO2、SO2、O3)描述性统计的结果。其中，甲流、乙流在冷季的流感暴发病例数均大于暖季。广东省的相关研究也表明了，冬春季节流感阳性率高于夏季 [26] 。NO2、SO2在冷季的浓度大于暖季；而O3的浓度在暖季较高。研究期间，深圳市冷季的日平均温度与相对湿度的取值范围分别为6.0~26.8℃、19.0~94%；暖季分别为18.8℃~33℃、34%~97%。

Table 1. Descriptive statistics of influenza outbreak epidemics and meteorological environmental variables

表1. 流感暴发病例及气象环境要素的描述性统计特征

图1所示为深圳市甲流、乙流的病例数和NO2、SO2、O3的浓度随时间的波动。由图所知，甲流暴发的高峰一般在5~6月、12月左右；乙流暴发的高峰一般在4月、11~12月。NO2的浓度趋势呈双峰式，在每年冬季时出现高峰，夏季时出现低谷。O3的浓度在夏季出现高峰，尤其是七、八月份污染最为严重，这与谢祖欣 [27] 的研究结果相一致。

流感的发病动态具有明显的季节性。受季节影响，同一种的气态污染物对流感的暴发具有一定的差异性。尤其是在冬季，气态污染物浓度较高，流感的暴发风险显著增加，这一研究与景双林 [28] 结果一致。

Figure 1. Time series of daily influenza confirmed-cases and gaseous pollutants in Shenzhen, from May 1, 2013, to Dec. 31, 2015

图1. 深圳市2013.5.1~2015.12.31逐日流感确诊人次与气态污染物的时间序列

3.2. 气态污染物与流感暴发的关系

3.2.1. NO2对流感暴发的影响

图2与图3展示了在冷季NO2与两种流感的滞后关联性及在典型滞后日(0 d、3 d、6 d)的切片图。

整体而言，NO2对甲流的即时效应较为显著(图2)。首先，对甲流而言，在暴发当天，效应随着NO2浓度的变化接近于线性的增长；滞后3 d时，效应达到最强，RR最大浓度阈值位于60 µg/m³附近；随着滞后日的延长，在滞后6 d时，效应逐渐消失(图3)。

与甲流相比，乙流的即时效应不显著；滞后3 d时，高浓度的NO2有微弱的影响；滞后6 d时，在低浓度处曲线有所增加，可能是模型不稳定和数据样本量较少导致的(图3)。

Figure 2. The lag effect of NO2 on outbreak risk of (a) influenza A and (b) influenza B

图2. NO2对(a)甲流和(b)乙流暴发疫情的滞后关联性

Figure 3. The association between NO2 and risk of influenza subtypes on typical lag days

图3. 在典型滞后日NO2与流感亚型风险的关联性

表2所示为选取的NO2典型百分数(第25，50，75，95百分位数)在典型滞后日(滞后0、3、6 d)时的相对危险度。结果显示，在短期滞后时，高浓度的NO2对甲流的暴发有显著的影响。暴发当天时，68.51 µg/m³ (P95)的NO2浓度相关联的RR可达3.04 (95% CI: 2.07~4.48)；而NO2对乙流暴发风险的影响不显著，例如，滞后3 d时，68.51 µg/m³ (P95)浓度的NO2的RR为1.17 (95% CI: 0.96, 1.41)。

Table 2. Risk of influenza outbreak with 95% confidence intervals for typical concentrations of NO2

表2. NO2典型浓度下流感暴发风险及其95%置信区间

注：*表示RR通过了显著性水平95%的显著性检验。

3.2.2. SO2对流感暴发的影响

图4与图5展示了在冷季SO2与两种流感的滞后关联性及在典型滞后日(0 d、4 d、8 d)的切片图。图4显示SO2对甲流的影响强于乙流。首先，对于甲型来说，随着浓度增加，影响较显著。滞后0 d时，RR最高，SO2效应显著的浓度阈值约为13 µg/m³。滞后4 d时，流感暴发显著增加，随后下降；滞后8 d时略有上升(图4~5)。而SO2与乙流暴发风险的关联性总体较弱。在滞后日当天，效应显著；在滞后4 d时，随着SO2浓度的升高，RR近似呈线性增加，高浓度时显著。滞后8 d时，RR呈非线性增加，影响不显著(图5)。

Figure 4. The lag effect of SO2 on outbreak risk of (a) influenza A and (b) influenza B

图4. SO2与(a)甲流和(b)乙流暴发风险的滞后关联性

Figure 5. The association between SO2 and risk of influenza subtypes on typical lag days

图5. 在典型滞后日SO2 与流感亚型风险的关联性

表3所示为选取SO2典型百分数(第25，50，75，95百分位数)在典型滞后日(滞后0、4、8 d)时的相对危险度。在滞后4 d时，高浓度的SO2通过了显著性检验，且SO2对甲流的暴发影响更大。例如，滞后4 d时，21.77 µg/m³ (P95)的SO2的RR可达1.44 (95% CI: 1.03~2.00)。

Table 3. Risk of influenza outbreak with 95% confidence intervals for typical concentrations of SO2

表3. SO2典型浓度下流感暴发风险及其95%置信区间

注：* 表示RR通过了显著性水平95%的显著性检验。

3.2.3. O3对流感暴发的影响

图6展示了在暖季O3与两种流感的滞后关联性(图6(a)~(b))及在最强滞后日的切片图(图6(c)~(d))。整体来说，在暖季O3对流感暴发存在短期滞后影响(图6(a)~(b))。滞后3 d时，于甲流而言，较高浓度时其滞后效应显著；于乙流而言，高浓度的O3会显著的影响当日发病率。在最强滞后日时，O3对于两种亚型流感的效应显著的浓度阈值均为85 µg/m³ (图6(c)~(d))。

Figure 6. The lag effect of O3 on outbreaks of influenza (a~b) and the strongest association (c~d) in the warm season

图6. 暖季O3对流感的三维滞后效应(a~b)及最强滞后日的关联性(c~d)

图7反映了在冷季O3对两种流感的滞后关联性(a~b)及最强滞后日的切片图(c~d)。相较于暖季而言，O3在冷季的影响不显著。对于甲流而言，滞后0 d，O3浓度较低时RR较大，可能是模型不稳定导致；对于乙流而言，在滞后8 d时，100 µg/m³附近出现RR最大值。

Figure 7. The lag effect of O3 on outbreaks of influenza (a~b) and the strongest association (c~d) in the cold season

图7. 冷季O3对流感的三维滞后效应(a~b)及最强滞后日的关联性(c~d)

表4所示为选取O3典型百分数(第25，50，75，95百分位数)在最强滞后日(暖季：滞后0 d、3 d；冷季：滞后0 d、8 d)时的相对危险度。在暖季，高浓度的O3对流感的暴发具有显著的短期滞后影响。其中，O3对甲流的影响在滞后3 d时最大，162.12 µg/m³ (P95)的O3的RR为2.42 (95% CI: 1.12~5.42)。而冷季效应不显著。

Table 4. Risk of influenza outbreak with 95% confidence intervals for each typical concentration of O3

表4. O3各典型浓度下流感暴发风险及其95%置信区间

注：* 表示RR通过了显著性水平95%的显著性检验。

4. 结果与结论

4.1. 结果

本研究对深圳全市2013年5月1日至2015年12月31日的流感确诊病例、主要气象因子、气态污染物的数据进行了分析，通过非线性时间序列模型的建立，重点分析了冷季中NO2、SO2对流感暴发的影响，以及区分冷、暖季后，O3对流感暴发的影响。得到以下结论：

1) 高浓度NO2与甲流发病率呈正相关关系，这一结果与已有研究 [29] 一致。

2) 高浓度SO2与甲型流感暴发的短期滞后关联性更大，这与济宁市的相关研究 [30] 类似。

3) 暖季高浓度的O3对流感暴发存在显著影响。甲流在滞后3 d效果显著，乙流则存在较强的即时效应；而冷季时O3对流感的暴发影响不大。这一结论与宜昌市相关研究 [31] 类似。

4.2. 讨论

本研究利用了分布–滞后模型，分析了深圳市气态污染物的浓度与流感暴发分险的影响，讨论了三种污染物在季节上对流感暴发影响的差异，为后续深圳市环境健康方面的研究提供了新的思路。另外，相关部门应该加强流感的宣传力度，提高居民的防范意识和疫苗接种率。

本研究也存在一定的局限性。一方面，本文分析的数据样本仅为2013年5月1日~2015年12月31日，样本数量相对较少，且气态污染物的浓度为环境监测所得到的资料，不能够完全代表个体暴露水平，因此对结果的准确性具有一定的影响；另一方面，本研究考虑的气象因素为日平均温度和相对湿度，但其他气象因素如日照时数、风速等以及污染物之间的交互作用的混杂因素也可能影响流感的传播。在未来的研究中，还应该在扩大数据时间年限的同时，综合考虑多种气象要素以及各污染物之间的交互作用，以更好地探究大气污染状况与流感暴发或传播的关系。

基金项目

国家自然科学基金项目(42205185)；成都信息工程大学教育教学研究与改革项目(JYJG2023066)；成都信息工程大学大学生创新创业项目(202210621007)。

文章引用

马晓璐,杨 杨,黄 悦,马 盼. 气态污染物浓度对流感暴发风险的影响
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    32. NOTES

    *通讯作者。

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