¹山东第一医科大学研究生部，山东 济南

²千佛山医院超声医学科，山东 济南

收稿日期：2023年2月21日；录用日期：2023年3月16日；发布日期：2023年3月23日

摘要

近年来，人们的生存压力、生活环境以及遗传基因等方面存在较大变化，因浅表淋巴结肿大而进行就诊患者不断增多。早期准确评估淋巴结的良恶性对患者的诊断、治疗以及预后具有重要意义，超声对颈部良恶性淋巴结的评价具有无辐射、无创、可重复等优点。对近年来超声评价颈部淋巴结良恶性的相关研究进行复习并总结，以期为临床鉴别颈部淋巴结提供一定的参考。

关键词

淋巴结，超声，良恶性，弹性成像，超声造影

Advances in Ultrasound Diagnosis of Benign and Malignant Cervical Lymph Nodes

Bin Li¹, Wenhua Zhang^2*

¹Graduate School of Shandong First Medical University, Jinan Shandong

²Department of Ultrasonic Medicine, Qianfoshan Hospital, Jinan Shandong

Received: Feb. 21^st, 2023; accepted: Mar. 16^th, 2023; published: Mar. 23^rd, 2023

ABSTRACT

In recent years, there have been great changes in people’s survival pressure, living environment and genetic genes, and the number of patients with superficial lymph node enlargement has been increasing. Early and accurate assessment of benign and malignant lymph nodes is of great significance for the diagnosis, treatment and prognosis of patients. Ultrasound has the advantages of non-radiation, non-invasive and repeatable in the evaluation of benign and malignant lymph nodes in the neck. The related studies on the evaluation of benign and malignant cervical lymph nodes by ultrasound in recent years were reviewed and summarized in order to provide some reference for clinical identification of cervical lymph nodes.

Keywords:Lymph Nodes, Ultrasound, Benign and Malignant, Elastic Imaging, Contrast-Enhanced Ultrasound

Copyright © 2023 by author(s) and Hans Publishers Inc.

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1. 引言

在20世纪40年代，超声开始进入医疗应用，在20世纪80年代，超声开始用于评估颈部淋巴结的良恶性。在颈部超声检查中，其优势在于超声可以较为可靠、准确地对淋巴结周围结构及内部解剖进行评估。例如淋巴结的大小、长径与短径的比值，淋巴结的形状和位置，以及淋巴结的内部特征，如是否存在钙化、坏死以及血管的分布类型，以上这些特征均可使用灰阶超声和多普勒超声显示 [1]。单独的一项淋巴结超声特点对淋巴结良恶性的鉴别诊断价值不大，若要使用超声对淋巴结进行更准确的诊断，需要结合多种超声特征来帮助超声科医生区分淋巴结形态是否异常 [1] [2] [3]。Van Overhagen等人的一项研究比较了使用超声波和体格检查对肺癌患者淋巴结转移的准确性 [4]。在研究人群中，超声检查识别转移性锁骨上淋巴结的敏感度约为体格检查触诊的三倍。本文将对正常及异常颈淋巴结的声像图特征进行综述。近年来，超声技术随着科技发展逐渐提高，在颈部淋巴结良恶性的判断中，超声发挥着越来越重要的作用 [5]，现综述如下。

2. 常规超声技术

2.1. 正常人颈部淋巴结的数量及分布

正常人颈部淋巴结主要分布在4个区域，腮腺、下颌下和上颈区之间等区域分布约20%的淋巴结，后三角最多，约占35%到37% [6]。有研究表明，超声能够识别的颈部淋巴结数量在老年人群中会减少，虽然并没有具体的原因对这一现象进行确切的解释，但如果在老年患者中发现较多淋巴结，且发现的淋巴结位于常见的4个区域之外发现，那应对此淋巴结的良恶性进行进一步确定 [7]。

颈部转移淋巴结的位置也可为原发恶性肿瘤的位置提供一定线索 [8]。例如，舌和喉部的原发恶性肿瘤最常转移到颈内静脉周围的淋巴结。同样的道理也适用于乳头状甲状腺癌的转移 [9] [10]。非霍奇金淋巴瘤转移的淋巴结通常位于下颌下和上颈部区域。

2.2. 淋巴结大小

一般来说，颈部淋巴结大小可以区分异常的淋巴结与正常淋巴结。但事实证明，这不是一个非常可靠的标准。由于颈部淋巴结，特别是下颌下区域的淋巴结，不同位置淋巴结大小差异较大。

当颈部淋巴结因口腔局部感染和炎症而产生反应性时，其大小可能与疑似恶性结节的大小相同。在这种情况下，临床病史结合超声检查对于判断颈部淋巴结是否为单纯反应性增生非常重要。此外，与年轻患者相比，老年患者的颈部淋巴结往往更大，这很可能是因为随着年龄的增长，淋巴结脂肪含量增加所致 [11]。定义正常颈部淋巴结的上限仍然存在激烈的争论。增大或减小大小值将分别导致更多的假阴性或更多的假阳性。也许最好的方法不是定义绝对大小标准，而是使用超声对淋巴结进行随访。对短时间内大小大幅增加的淋巴结进行进一步检查 [12]。

2.3. 淋巴结的长径与短径比值

纵横比是淋巴结长径与短径的比值，曾被认为是评估淋巴结状态最可靠的指标。Podkrajsek等研究发现，将纵横比 = 2作为临界值时，超声阴性预测值为93.4%，阳性预测值为72.3% [13]。该阳性预测值较低可能由于有些正常淋巴结本身较小，其长短径无显著差别，形态趋于圆形，导致纵横比 < 2的比例增加。总体来说，纵横比为评估淋巴结状态提供了重要参考，但对于长径 < 10 mm的淋巴结，不能仅要通过纵横比预测淋巴结状态，还应充分结合其他指标对其进行评估 [12]。

2.4. 淋巴结的边界

恶性淋巴结由于病变组织与周围组织之间的声阻抗差增大，呈锐利的边界。良性淋巴结通常表现清晰的边界。结核性淋巴结由于淋巴结周围软组织水肿或炎症活动等改变，表现模糊的边界 [14]。研究发现，转移性淋巴结呈现模糊的边界，且表现包膜外侵犯时，有助于评估患者的预后 [15]。

2.5. 淋巴结门结构回声

淋巴结门结构分为：① 宽阔型，长轴切面门部呈椭圆形，此型多见于良性肿大性淋巴结；② 狭窄型，门部呈缝隙样改变；③ 缺少型，中心髓质高回声带消失。研究发现，淋巴结门部、髓质易较早受肿瘤细胞侵犯，脂肪的非均匀侵润亦导致门部结构难被超声辨识，因此恶性淋巴结门部多表现为狭窄型和缺少型 [16]。

2.6. 淋巴结皮质回声

淋巴结皮质是环形包绕门部的低回声带，良性肿大者皮质多呈向心性增宽，恶性淋巴结表现为偏心性增宽，即皮质最厚处的厚度至少为最薄处的两倍，此特征具有特异性 [17]。另外淋巴结内砂砾样钙化高度提示甲状腺乳头状癌颈部淋巴结转移，且占到50%~69%的比例，具有较高特异性 [18]。

3. 多普勒超声技术

3.1. 淋巴结血流灌注类型

血流灌注类型淋巴结的血流灌注类型的不同主要取决于结内病理性质及病变程度。目前对血流灌注类型的分类尚未有统一标准。Giocagnorio F等 [19] 将淋巴结血流灌注类型分成三种：I型，正常淋巴门型；II型，丰富淋巴门型，III型，边缘型。良恶性淋巴结内部血流分布有差别，当淋巴结局部血流分布异常以及血流丰富程度发生改变时，可怀疑淋巴结发生恶变。孙建玮等 [20] 认为恶性淋巴结血流较良性淋巴结丰富，且血流分布类型主要为混合型，良性淋巴结以门型血流为主。

3.2. 阻力指数

阻力指数是分析频谱多普勒时的一个重要测量，是反映血管阻力状况的客观指标。由于彩色多普勒测定血流阻力指数在良恶性淋巴结间有很大的重叠，且多数恶性淋巴结只是被部分肿瘤组织侵袭，不同部位的阻力指数(Resistance Index, RI)可能有所不同，造成不同学者的研究结果也存在差异。Chammas等 [21] 发现以RI为良恶性淋巴结诊断指标，当RI ≥ 0.77时，特异性为89%。

4. 弹性超声成像技术

4.1. 弹性成像技术的原理及应用

近几年，以弹性成像为基础的成像技术受到了超声科医师及临床医生广泛关注。超声弹性成像最早出现于20世纪末，是一种对组织硬度进行测量、分析的技术 [22]。弹性成像技术利用人体不同部位弹性的差异与不同组织在发生病理、生理变化时弹性的变化差异，以此来对正常组织与发生病变的组织进行区分，辨别，从而达到诊断疾病的目的。比如，很多实体肿瘤的弹性与其周围正常组织的弹性有所差异，正常的肝组织的弹性与因慢性肝病而发生纤维化的肝组织的弹性不同。

4.2. 应变力弹性成像技术

使用内部或外部压缩刺激的应变成像方法，由于给予不同组织压力时，其产生的应变不同，通过对施压前后的组织应变信号进行综合分析，对组织的应变程度以及相对位移的变化进行计算，然后用灰阶或彩色编码技术对其进行成像，这种技术称为应变力弹性成像技术(strain elastography, SE)。淋巴结的SE是用应变率(被检查的淋巴结的应变与正常参考组织的应变之比)或弹性分数来量化的，应变率中的正常参考组织一般为淋巴结周围的皮下脂肪或胸锁乳突肌。使用Itoh等 [23] 提出的五分法对组织弹性成像评分：淋巴结区域表现为红蓝相间，为0分，说明其以囊性成分为主；淋巴结区域表现为较均匀的绿色，为1分；淋巴结区域表现为绿色区域的面积大于90%，为2分；淋巴结区域表现为主要为蓝色区域，即蓝色区域的面积约为50%到90%之间，或者蓝色绿色相间，为3分；淋巴结区域表现为蓝色区域的面积大于90%，为4分。3、4分多为恶性淋巴结的评分；1、2分多为良性淋巴结的评分。Ogata等 [24] 利用此评分方法对反应性增生的淋巴结与转移性淋巴结进行评分，发现当把弹性成像评分的临界值定为4分时，诊断效能最佳。但也有研究表明，利用此方式诊断淋巴瘤与良性淋巴结时，其弹性评分通常为2分。所以，单独利用弹性成像评分系统的对淋巴结良恶性进行鉴别是不够准确的 [25]。

颈部淋巴结的弹性应变率比值越高，说明与周围组织相比，感兴趣区的硬度越大。陈洁等 [26] 的研究表明，在115个良性淋巴结中，其平均弹性应变率比值为(0.97 ± 0.48)，在110个恶性淋巴结中，其平均弹性应变率比值为(1.59 ± 0.84)，与恶性淋巴结相比，良性淋巴结应变率明显较小。此外，Kyeong Hwa Ryu [27] 发现应变比的最佳截止值为2.41。当以应变比为2.41区分淋巴结良恶性时，敏感度为54.1%；特异度为75.3%。

4.3. 剪切波弹性成像技术

根据剪切波在人体不同硬度的组织中的传播速度不同，以剪切波的速度来反应组织硬度的横波成像方法，即剪切波弹性成像技术(shear-wave elastography, SWE)。在SWE中，使用杨氏模量或剪切波速度来表示组织的硬度，Sasaki和Ogura [28] 研究表明，良性的颈部淋巴结的剪切波杨氏模量值为(11.9 ± 4.4) kPa，而恶性为(105.9 ± 5.2) kPa。秦芩等 [29] 发现使用SWE来诊断川崎病与颈部淋巴结炎时，最佳截点值为13.4 kPa，敏感性83.3%，特异性为86.8%，约登指数为0.701，颈部淋巴结炎的杨氏模量值较大。

5. 超声造影技术

5.1. 超声造影技术的原理及应用

超声造影的基本原理是利用微泡在声场中的非线性特性及强烈的背向散射，将微泡造影剂注入人体内后，通过微泡在声场内的特性，获得对比增强图像，获得的图像较传统超声血流图像，其血流信号强度更强，血流显示更加准确，可以更有效地对组织内的微循环情况以及血流灌注情况进行观察 [30] [31] [32]。该技术近几年应用较为广泛，已在乳腺、甲状腺、肝脏、肠道、肾脏以及淋巴结的疾病诊断中发挥重要作用 [32]。现如今主要应用第二代超声造影剂(ultrasound contrast agent, UCA)，这种造影剂安全性较高，已经得到了较为广泛的应用。目前有2种第二代超声造影剂被应用，分别为SonoVue (Bracco公司，意大利)以及Optison (GE公司，美国)。

5.2. 超声造影声像图特征

不同类型的淋巴结对超声造影表现出不同的增强方式，通过对淋巴结增强方式进行分析，有助于判断淋巴结的良恶性，根据淋巴结增强模式的不同，将淋巴结的增强方式分为混杂性增强、向心性增强以及离心性增强，研究发现离心性增强的淋巴结多为良性，恶性淋巴结表现向心性增强较多 [33]。同时，超声造影的定量指标也可作为鉴别颈部淋巴结良恶性的鉴别诊断依据。Jiang等 [34] 研究指出，恶性淋巴结与良性淋巴结相比，峰值强度(peak intensity, PI)见具有统计学意义，恶性淋巴结PI更高。Luo等则发现恶性淋巴结的峰值减半时间(DT/2)较良性淋巴结更长。Slaisova等 [35] 对133枚淋巴结进行超声造影，发现此种方式对良恶性淋巴结进行鉴别诊断的特异度为54.5%，敏感度为98.0%，准确度为76.3%。在时间–强度曲线方面，恶性淋巴结上升支更陡直，到达顶峰时间更短，峰值强度更小。淋巴结超声造影在浅表淋巴结病变的诊断中敏感度、灵敏度及准确度均较高，对于位置较深浅表淋巴结和直径 < 5 mm的淋巴结具有较高的应用价值，超声造影是鉴别淋巴结良恶性的有力工具 [36]。

6. 3-D超声显像技术

6.1. 3-D超声显像技术的原理及应用

3-D超声显像技术可以更好地显示人体组织内部感兴趣区的各组织的位置关系，有助于判断淋巴结与周围组织是否有关联，同时，还具有无创、准确度高、可重复等优点，具有较高的应用价值。在3-D超声显像技术中，通过计算机处理，对被检结构的周边组织灰阶信息进行弱化，使得被检结构的空间结构更加突出，同时，可以对被检结构周围感兴趣的区域有选择性的保留，可以使被检结构表现出更强的透明感以及立体感 [37] [38]。

6.2. 3-D超声显像技术在颈部淋巴结良恶性诊断中的应用价值

3-D超声显像技术可通过淋巴结的体积测量，更加全面地分级良恶性淋巴结在体积参数方面的区别，据Ying M等 [39] 研究报道。2-D US对淋巴结体积测量的平均误差为17.8%，而3-D US对淋巴结体积测量的平均误差仅为4.4%。三维彩色能量多普勒(three-dimensional power Doppler, 3D-CDE)在对淋巴结良恶性进行鉴别诊断时，也有其独特的优势，其在对血流进行显像不受血流和超声束夹角的影响，可以更加清晰完整地对血管网或血管树进行显示，且在显示血流的连续性方面较二维多普勒显像更有优势 [14]。在3D-CDE中，将颈部的淋巴结血流分为中央型、周围型、无血流型及混杂型，良性淋巴结主要以中央型为主，其血流走形主要呈树枝状，中间粗，边缘细，血管走形平滑，无变形扭曲。恶性淋巴结血流一般变现为周围型以及混合型，其特点为淋巴结内部的血流走形紊乱、迂曲、不规则，无淋巴门样血流信号。

综上所述，在对颈部淋巴结良恶性进行诊断时，其基本的检查方法仍是常规超声检查。弹性成像目前还不能单独应用于颈部淋巴结良恶性的鉴别诊断，但它可以作为常规超声检查的重要辅助诊断方式，超声造影目前具有较高的安全性，应用前景广阔，三维超声是常规超声的有效补充。各种超声检查方式在对儿童颈部淋巴结良恶性进行诊断时都具有一定的优势，将多种超声技术联合应用来对颈部肿大淋巴结良恶性进行诊断值得期待。

文章引用

李 斌,张文花. 超声诊断颈部良恶性淋巴结的研究进展
Advances in Ultrasound Diagnosis of Benign and Malignant Cervical Lymph Nodes[J]. 临床医学进展, 2023, 13(03): 4307-4313. https://doi.org/10.12677/ACM.2023.133618

参考文献