黄单胞菌双组分信号转导系统的生物信息学分析 Bioinformatics Analysis of Two-Component Singal Transduction Systems of Xanthomonas

doi:10.12677/hjcb.2012.22002

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Hans Journal of Computational Biology 计算生物学, 2012, 2, 11-25

http://dx.doi.org/10.12677/hjcb.2012.22002 Published Online June 2012 (http://www.hanspub.org/journal/hjcb)

Bioinformatics Analysis of Two-Component Singal

Transduction Systems of Xanthomonas

Fen Hu, Xia Zou, Han Mei, Qing Tang, Jin He*

State Key Laboratory of Agricultural Microbiology, College of Life Science and Technology,

Huazhong Agricultural University, Wuhan

Email: *hejin@mail.hzau.edu.cn

Received: Jun. 10th, 2012; revised: Jun. 24th, 2012; accepted: Jun. 27th, 2012

Abstract: Two-component signal transduction systems (TCSs) represent the dominant sense-response mechanisms to

regulate a wide array of physiological pathways in prokaryotes. TCSs can regulate the majority of physiological proc-

esses, including bacterial growth, chemotaxis, osmoregulation, sporulation, biosynthesis of secondary metabolites,

virulence of pathogens, biofilm formation, etc. In this paper, we predicted all the TCS genes and comprehensively ana-

lyzed their biological functions in the whole genomes of 8 Xanthomonas strains. We depicted a systematic classification

of these proteins, then analyzed their structures and putative biological functions by sequence alignment, multiple se-

quence alignment, phylogenetic tree analysis, Hidden Markov Model (HMM), secondary structure prediction etc, and

finally constructed the regulatory networks in which some TCSs involved. Our research revealed the relationship be-

tween TCS genes and the pathogenicity of Xanthomonas, as well as the possible evolutionary relationship; furthermore,

our results could lay th e foundation for exploring n ew drug targets.

Keywords: Xanthomonas; Two-Component System (TCS); Regulatory Network; Pathogenicity; Bioinformatics

黄单胞菌双组分信号转导系统的生物信息学分析

胡芬，邹霞，梅寒，唐清，何进*

华中农业大学生命科学技术学院，农业微生物学国家重点实验室，武汉

Email: *hejin@mail.hzau.edu.cn

收稿日期：2012 年6月10 日；修回日期：2012 年6月24 日；录用日期：2012 年6月27 日

摘要：双组分信号转导系统是原核生物感知与响应刺激的重要代谢调节机制，广泛参与细菌的各种生理生化

反应。本文采用生物信息学手段，利用多序列对比、系统进化树分析、跨膜区分析、二级结构预测等，对已完

成全基因组测序的 8株黄单胞菌中的双组分进行系统分类、结构分析和功能预测，初步构建了部分双组分信号

转导系统的调控网络关系图，揭示了黄单胞菌致病性与双组份之间的联系，并初步阐明了黄单胞菌种间的进化

关系，同时也为寻找新的药物靶标奠定了基础。

关键词：黄单胞菌；双组分系统；调控网络；致病性；生物信息学

1. 引言

黄单胞菌属(Xanthomonas)属于变形菌门，黄单胞

菌科，革兰氏阴性菌。菌体呈短杆状，多单生，少双

生，单端极生鞭毛，专性好氧[1]。黄单胞菌属种类繁

多，《伯杰氏系统细菌学手册》(第二版)收录了 20 个

黄单胞菌种，70 个分类地位已经确定的和 70 个分类

地位尚不确定的致病变种[2]。

黄单胞菌属大部分成员为致病菌，且致病性非常

多样，引起的植物病害遍布全世界，病害症状多为叶

*通讯作者。

黄单胞菌双组分信号转导系统的生物信息学分析

斑、叶枯、萎蔫、溃疡等。目前，由黄单胞菌引起的

水稻白叶枯病、禾谷黑径病、柑橘溃疡病、辣椒斑点

病、十字花科植物黑腐病和棉花角斑病等对农业生产

造成了巨大的危害。因此，深入了解其致病机理对黄

单胞菌的防治有深远的意义。

双组分信号转导系统(two-component signal trans-

duction system，TCS)是广泛存在于原核生物和真核生

物中的一种信号调节系统。在细菌中，该系统可以对

环境的变化做出相应的反应，直接或间接地接收且传

递生物信号，以调节相关基因的表达。典型的 TCS

由组氨酸蛋白激酶(histidine protein kinase，HK)和响

应调节蛋白(response regulator protein，RR)组成。HK

的输入结构域感应外界条件刺激，使其传递结构域的

组氨酸(His)残基自磷酸化，随后，再将磷酸基团转移

到RR 接受结构域的天冬氨酸(Asp)残基上，磷酸化的

RR 抑制或激活下游基因的转录[3]。原核生物中的 TCS

常以简单的“HK-RR”形式存在。但是，某些组氨酸

激酶除了含有输入结构域和传递结构域外，其 C端还

融合了一个含有 Asp 残基的接受域，这种组氨酸激酶

被称为杂合型组氨酸激酶(hybrid histidine kinase，

HY)，真核生物大多拥有 HY参与的多步骤磷酸传递

的双组分信号系统[4]。在细菌中，TCS 参与调节许多

的生理生化过程，包括细菌的趋化性、蛋白质合成、

营养物质同化、细胞运动、渗透压、群体感应、感受

性和致病性、生物膜和群体感应等[5]。

目前，全基因组序列被测通的 Xanthomonas 属菌株

共有 8种，分别是水稻白叶枯病菌(Xanthomonas

oryzae pv. oryzae, Xoo)MAFF311018 菌株[6]、KACC10331

菌株[7]和PXO99A 菌株[8]，野油菜黄单胞菌野油菜致

病变种(Xanthomonas campestris pv. campestris,

Xcc)8004菌株[9]、B100 菌株[10]和ATCC33913 菌株

[11]，柑橘溃疡黄单胞菌(Xanthomonas axonopodis pv.

citri, Xac) 306菌株[11] 以及番茄疮痂病菌

(Xanthomonas campes- tris pv. vesicatoria, Xcv)85-10

菌株[12]。本文采用生物信息学手段，从这 8株菌中

鉴定 HK、RR 和HY，对这些TCS 组分进行系统分

类、结构分析和功能预测，并初步构建了部分 TCS

的调控网络关系图。该研究为进一步揭示TCS 的作

用机制和开发药物靶标提供了重要的理论指导。

2. 材料与方法

2.1. 序列来源

Xoo KACC10331(GenBank accession

NC006834.1)、Xoo MAFF311018(GenBank accession

NC007705.1 )、Xoo PXO99A(GenBank accession

NC010717.1 )、Xcc 8004(GenBank accession

NC007086.1 )、Xcc ATCC33913(GenBank accession

NC003902.1 )、Xcc B100(GenBank accession

NC010688.1 )、Xcv 85-10(GenBank accession

NC007508.1 )和Xac 306(GenBank accession

NC005240.1 )全基因组序列来自 GenBank

(www.ncbi.nih.gov/genomes/Bacteria)；其基因组注释

来自华中农业大学 DIGAP

(http://ibi.hzau.edu.cn/digap/phytopa thogens.php)。

2.2. T CS预测、多重序列比对及进化树构建

根据上述 8株菌的基因组注释搜寻可能的HK、

RR 和HY，利用 Pfam 中HK 和RR 的保守结构域

HATPase_c(Pfam02518) 和Response_reg(Pfam00072)

对结果进行筛选，最后通过 NCBI 的BLASTp 程序确

认TCS 的各组分；蛋白质序列比对采用 ClustalW 软

件进行；进化树利用同源基因非同义突变的相邻–连

接分析，采用 ClustalW 和Mega(Molecular Evolutionary

Genetics Analysis)Vision 4.1软件进行构建，分析结果

进行 boot- strap验证，重复次数设置为 1000。

2.3. 序列相似性分析和功能域分析

利用 Pfam和BLASTp 进行保守结构域分析，用

ClustalW 分析序列的相似性，TMHMM Server 2.0

(h ttp://www.cbs.dtu.dk/services/TMHMM-2.0 )对TCS 跨

膜结构域进行预测，结合文献报道，预测 TCS各组分的

功能，并在此基础上构建黄单胞菌 TCS 信号转导网络。

3. 结果

3.1. 黄单胞菌双组分系统各组分的鉴定

对黄单胞菌株全基因组序列进行生物信息学分

析，我们一共预测出 671个编码 TCS各组分(包括HK、

RR 和HY)的基因，分布特征如表1所示，详细信息

见附表 1~8。可见，TCS 基因均匀地分布于这 8株

Xanthomonas 基因组中，且在不同菌株中 TCS的排列

顺序和相对位置也相似，如图1。

黄单胞菌双组分信号转导系统的生物信息学分析

Table 1. General features of TCSs in the 8 genomes of Xanthomonas

表1. 黄单胞菌中双组分信号转导系统的特征

General feature

Gene family No. of

genes Average length

(bp) Genome

(%) No. of

HK/RR

HK 29 1304.4 0.76

RR 35 835.8 0.59

Hybrid 12 2536.5 0.62

Xoo 10331

Total 76 - 1.97

HK 21 1372.7 0.58

RR 33 888.2 0.59

Hybrid 11 2886.9 0.64

Xoo 311018

Total 66 - 1.81

HK 22 1221.2 0.51

RR 28 958.4 0.51

Hybrid 8 2585.4 0.34

Xoo 99A

Total 58 - 1.36

HK 31 1492.8 1.57

RR 41 779.1 0.63

Hybrid 17 2653.1 0.89

Xcc 33913

Total 89 - 3.09

HK 31 1404.1 0.85

RR 42 777 0.63

Hybrid 18 2677.7 0.94

Xcc 8004

Total 91 - 2.42

HK 31 1500.3 1.54

RR 36 838.8 0.59

Hybrid 18 2705.5 0.96

Xcc B100

Total 85 - 3.09

HK 37 1509.8 1.08

RR 57 795.3 0.88

Hybrid 20 2894.6 1.12

Xcv 85-10

Total 114 - 3.02

HK 30 1361.9 0.82

RR 44 799.9 0.68

Hybrid 18 2584.2 0.89

Xac 306

Total 92 - 2.39

Figure 1. Distributions of TCSs in the chromosomes of the 8 Xan-

thomonas strains

图1. 双组分系统在八株黄单胞菌基因组中的分布

在这 8株菌的671 个TCS 基因中，每株菌 HK 的

数量在 21~37 之间、RR 的数量在 28~57 之间、HY 的

数量在 8~20 之间，可见各个菌株中的 TCS 组分的数

量波动范围并不大。另外一方面，成对的 HK/RR 的

数量也相差不大，平均为 23对。虽然 TCS 基因在基

因组中所占的比例非常小，最高的仅为 3.09%，但 TCS

在细菌的整个生理生化过程中却起着重要的作用，因

此，进一步深入了解 TCS 的调控机制是十分必要的。

3.2. 黄单胞菌属双组分系统各组分进化图

为了更好地了解 TCS 编码基因之间的相互联系，

我们分别构建了各组分(HK、RR、HY)在不同菌中的

进化树，如图2~4。根据氨基酸序列相似性程度，结

合功能预测(见表 2)，我们将具有高相似性的一类蛋白

归于一个群(cluster)。分析结果显示黄单胞菌的TCS

大致可以分为 16 个群，每一个群代表一对同源的

TCS ，它们分别是：ExsG/ExsF 、RpfC/RpfG 、

AlgZ/AlgR、ColS/ColR 、PhoQ/PhoP 、TctD/TctE 、

KdpD/KdpE、YgiY/YgiX、LytS/LytT、CreC/CreB、

NtrB/NtrC 、CvgS/CvgY、RegS/RegR 、PilS/PilR 、

BaeS/BaeR、PhoR/PhoB。

HY 进化树主要包含 4个类群：St yS 、FixL、TorS 、

RpfC。其中，RpfC 主要参与对细胞毒力的和第二信

使的调控，部分是经过 HY 蛋白多步磷酸传递发挥作

用的，此调节方式为信号转导调节提供了多个调控位

点，提高了对信号感应的精确性，是细菌不断适应环

境变化的体现。

3.3. 黄单胞菌属双组分系统功能预测

根据黄单胞菌 TCS 各组分的保守结构域和在基

因组中的相对位置，我们发现了36对不同的 TCS。

根据序列相似性分析和相关文献的报道，我们预测了

黄单胞菌双组分信号转导系统的生物信息学分析

黄单胞菌中一些双组分调节系统的功能。表 2是8株 ZarS/ZarR等双组分系统都存在于这8株菌中，且数

量较其他双组分系统多，说明这几对双组分可能是黄

单胞菌所必须的调节系统。另外，TCS 在分布上也存

在着差异，例如，PhoQ/PhoP、QseC/QseB、ZarS/ZarR、

RpfC/RpfG、K dp E /KdpD、GlnL/GlnG 等基本存在于

每一株黄单胞菌中；而 PdtaS/PdtaR、EnvZ/OmpR 、

DesK/DesR、VraS/VraR这几对 TCS 在Xoo 10331、

Xoo 311018、Xoo 99A中均不存在，ArlS/ArlR、

NarQ/NarP 只存在于 Xcc 100菌株中。这些结果为 TCS

基因在黄单胞菌不同菌株间水平转移提供了证据。

黄单胞菌(编号A到H)双组分功能预测结果，序列比

对结果是以 8株菌中氨基酸水平最小 id%(Identities)

为基准。结果显示，在功能上，TCS 对细菌的生理调

节涉及多个方面，主要包括细胞壁的合成和调节(如

LiaS/LiaR、VraS/Vr aR、LiaS/LiaR、LytS/LytT)、金属

离子的调节(如ZarS/ZarR、CusS/CusR)、物质的代谢

(AtoS/AtoR、GlnL/GlnG、CreC/CreB)、细菌的运动性

(QseC/QseB)等。另外，调控碱性磷酸酶合成的

PhoQ/PhoP、鞭毛运动的 QseC/QseB、锌离子代谢的

Figure 2. Phylogenetic trees of HY s from Xoo 10331, Xoo 311018, Xoo 99A, Xcc 33913, Xcc 8004, Xcc B100, Xcv and Xac

图2. 八株黄单胞菌中杂合蛋白(HY)的进化树

黄单胞菌双组分信号转导系统的生物信息学分析

Figure 3. Phylogenetic trees of HKs from Xoo 10331, Xoo 311018, Xoo 99A, Xcc 33913, Xcc 8004, Xcc B100, Xcv and Xac

黄单胞菌属双组分系统信号调控网络

我们在预测 8株Xanthomonas 菌TCS 功能的基础

上，结合相应

从网络

一方面，一HK 可以使多个 RR 发生磷酸化；

个HK磷酸。例如，当黄

单胞菌在低

PhoP的表达游基因phoPR 的表

Rax

使双组分 RpfC/Rpf F

调控下游基因的表达，而 RpfC 受另一双组分RpfG

图3. 八株黄单胞菌中组氨酸蛋白激酶(HK)的进化树

3.4.

的数据库和软件[37,38]，构建出黄单胞菌

中部分 TCS 的调控网络(图5)。图中可以看到，

当HK和RR 相互作用时，存在“一对多，多对一”

的信号交谈(cross-talk)现象，形成了更复杂的 TCS 调

控网络，从而能快速、准确地对细胞内外的各种信号

刺激做出响应。

个

同时，一个 RR 也可被多化

Ca2+和Mg2+离子的条件下，PhoR 诱导

，从而调控下达；而

PhoP又可以被 H/RaxR 这对双组分负调控，从而

响应外界低金属离子浓度[39]。又如，黄单胞菌在感受

到群体感应信号(DSF)时，会促

黄单胞菌双组分信号转导系统的生物信息学分析

Figure 4. Phylogenetic trees of RRs from Xoo 10331, Xoo 311018, Xoo 9 9A, Xcc 33913, Xcc 8004, Xcc B100, Xcv and Xac

图4. 八株黄单胞菌中响应调节蛋白(RR)的进化树

的调控；同时，RpfG 又会受到双组分RavS/RavR 的

负调控[40]。

另一方面，同一生理活动可以被多对TCS 同时调

控；同时，一对 TCS 也可以同时调控多种生理活动。例

如，细菌在应对 DSF情况下，感应激酶蛋白 RpfC 使

对应的响应调节蛋白 RpfG磷酸化从而调节下游基

因；同时细胞内另一双组分 NtrB/NtrC 也会对这一外界

刺激进行响应[40]。又如，有报道指出，在野油菜黄单胞

菌ATCC33913 中，响应调节蛋白VgrR 是一个全局调

节因子，将 vgrR 突变后，细菌的致病性、渗透性、细

胞生长和耐盐性等多种生命调节活动均会受到影响。

另外，在HY 参与的 TCS信号转导系统中，细胞

可以响应多步磷酸传递的信号，从而应对外界环境的

变化[41]。

黄单胞菌双组分信号转导系统的生物信息学分析

Table 2. The similarity and function prediction of TCSs of the 8 Xanthomonas strains

表2. Xanthomonas八株菌中的 TCS 相似性分析和功能预测

No. of HK/RR

No. Name A BC D E FG H

序列比对功能预测参考文献

id%HK/id%RR

1 PhoQ/PhoP 1 11 1 1 11135/42, Ec 调控镁离子及毒力 [13]

2 TorS/TorR 3 1 1 1 1 27/33, Ec 厌氧环境下调控细菌生长 [14]

3 QseC/QseB 3 41 1 4 46430/40, Ec 调控鞭毛的运动 [15]

4 ZarS/ZarR 2 21 2 1 12127/37, Ko 调控锌离子代谢 [16]

5 PhoR/PhoB 1 1 1 1 11 41/61, Pa 未知

6 ArcB/ArcA 1 1 34/25, Ec 厌氧环境下调控细菌生长 [17]

7 YxjM/YxjL 1 2 2 12230/40, Bs 未知

8 MprB/MprA 2 1 1 1 131/39, Mt 调控细菌的抗逆性 [18]

9 KdpE/KdpD 1 1 1 1 11136/48, Ec 调控渗透压 [19]

10 AtoS/AtoR 1 2 24/33, Ec 调控乙酰乙酸的代谢 [20]

11 YehT/YehU 1 1 1 1 11133/33, Sf 未知

12 BaeS/BaeR 1 1 2 2 234/40, Ec 未知

13 GlnL/GlnG 1 1 1 2 11127/32, Ec 调控氮元素的代谢 [21]

14 PilS/PilR 1 2 2 1 137/62, Pa sigma-54 的调控 [22]

15 RpfC/ RpfG 11 2 3 32230/34, Xcc 毒力调节，细胞膜的维持 [23]

16 YfiJ/YfiK 11 28/42, Bs 未知

17 CusS/CusR 1 1 1 29/39, Ec 调控铜、银离子代谢 [24]

18 CreC/CreB 1 1 11146/52, Ec 调控分解代谢 [25]

19 PleC/PleD 1 1 1 11137/37, Cc 第二信使的调控 [26]

20 TcrY/TcrA 2 29/38, Mt 未知

21 RegB/RegA 1 1 1 11126/42, Rs 调控蛋白的合成 [27]

22 YdfH/YdfI 1 29/ 35, Bs 未知

23 PdtaS/PdtaR 1 1 27/30, Mt 未知

24 EnvZ/OmpR 1 1 1 32/44, St 渗透调节 [28]

25 DesK/DesR 1 1 1 127/49, Bs 调控细菌对低温环境的应答 [29]

26 Cph1/Rcp1 1 1 130/34, St 光调节 [30]

27 LiaS/LiaR 1 27/40, Bs 细胞壁压力，抗菌肽的调节 [31]

29 LytS/LytT 1 细胞壁的调节 [33]

S/Vra 1

32 1

32/

KinB/AlgB 1 22/37, Pa 藻酸盐的生物形成调控 [32]

1 129/30, Ef

30 NreB/NreE 1

31 VraR 1

29/ 35, Sf 调控硝酸/亚硝酸盐的合成 [34]

31/ 39, Sa 细胞壁肽聚糖的生物合成 [35]

YkoH/YkoG 28/ 38, Bs 未知

33 ArlS/ArlR 1 23/34, Sf 未知

34 NarQ/NarP 1 37, Ec 硝酸还原酶的生物合成 [36]

A-H represent 8 di fferent Xantho onas strains, respectively. A, Xoo 10331; B, Xo

HK/id% RR represents HK identities/RR identities. Species name abbreviations: E

subtilis; Sf, Shigella flexner i; Cc, Caulobacter crescen tus; Mt, Mycobacterium tu

faecalis; Sa, Staphylococcus aureus. Columns 3-10 contains the amount of HK/RR

mo 31101

c, Esc

berculos cter sphaer oides; St, Salmonella typh imurium; Ef, Enterococcus

s in 8 onas, respectively .

8; C, Xoo 99A; D, Xcc 33913; E, Xcc 8004; F, Xcc B100; G, Xcv; H, Xac. id%

herichia coli; Ko, Klebsiella oxytoca; Pa, Pseudomonas aer uginosa; Bs, Bacillus

is; Rs, Rhodoba

strains of Xanthom

黄单胞菌双组分信号转导系统的生物信息学分析

The arrows anes shoosinnegrial gulpen letters indletters

repret HKs apectively. Circles resennendu under anic condite represent genes involved in TCSs, purple represent ins in-

volvn TCS.

gur. TCS relatwohomona

图5. 黄单胞菌 TCS 调

4. 论

测序的 8株黄的TCS进行的

生物信息学分们发现这些 S基因在基因组中

均匀分布。菌属的三株菌较其他菌株有着

较小的基因组所包含的 TCS 数目也明显少于其

HK 包含四个 N、D、F和Box

的结构域，但是并非有的保守结

构域。结构域的相其感知不断

变化的外激而发生的进由于黄单胞菌不同亚

种之间所侵染的寄主植物不同，因此其感知的外界刺

激也有所。至于 RR，大部分 RR 在N-末端的结

d T-formed lin

nd RRs, resw ptive ad

pre ative tr

t geansc

s iption

ced reation, res

aerob ctively. Gree

ions. Bludicate environmental stimuli. The red an black

protesen

ed i

Fie 5guory netrk in Xant s

控网络

讨

通过对已完成单胞菌

析，我 TC

水稻黄单胞

[42]，其

他菌株(表1)，特别是Xoo PXO99A。说明缺少的 TCS

组分对水稻黄单胞菌是非必需的，这可能是由于水稻

被长期养殖并得到驯化而对其产生的进化选择。

构域是非常保守的。结合图5中HK 和RR的相互成

对现象，我们认为在进化过程中，磷酸传递这种不同

典型的保守的 G-

[43] 所有的 HK 包含所

HK 对多变可能是由于

界刺化，

差别

黄单胞菌双组分信号转导系统的生物信息学分析

基因之间的作用形式被保留下来了。

研究表明，TCS 也涉及一些致病菌毒力因子的表

达调控[44]，但是大多数 TCS 的生理功能并没有被完全

揭示。作用机制相似的 TCS 广泛存在于各类微生物中

并调控多种重要生物学功能，因此被认为是潜在的药

物靶标。有研究者已经针对TCS 找到一类与 ATP 竞

争以阻断 HK 激酶活性的抑制物[45,46]。

本文全局性地概括了黄单胞菌 TCS 的种类、功

能、及其在基因组的分布，并构建了其调控网络，为

深入研究 TCS 对黄单胞菌的生长、代谢以及毒力因子

的表达调控奠定了基础；同时揭示了黄单胞菌致病性

与TCS 之间的联系，并初步阐明了黄单胞菌种间的进

化关系。为寻找药物靶标以及防治黄单胞菌引起的病

害提供了新的研究思路。

5. 致谢

本文由 973 项目(2010CB126105)、国家自然科学基

金(31070065)和湖北省自然科学基金(2010CDB1000 3)

资助。感谢王阶平博士对本文提出的建设性意见，硕

士研究生王燕也对本文给予帮助。

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黄单胞菌双组分信号转导系统的生物信息学分析

附录

Supplemental Table 1. Classification of two-componen

附表 1. Xanthomonas oryzae pv. t systems in Xanthomonas oryzae pv. oryzae KACC10331

oryzae KACC10331双组分系统分类

HY RR HK

XOO0057(ygiY) XOO3534(colS) XOO0336 XOO0423(phoP) XOO2871(rpfG)

XOO0240 XOO3667(phoR) XOO

XOO0424(phoQ)

0519 XOO0520 XOO3030

XOO3762(colS)

XOO0682(cvgSY) XOO3843(kdpD) XOO

XOO0737(styS) XOO3871 XOO

XOO1115 XOO0683 XOO3101(nasT)

1467 XOO0698 XOO3527

1827 XOO0951 XOO3535(colR)

1828 XOO1105(tctD) XOO3666(phoB)

1829 XOO1188 XOO

XOO1106(tctE) XOO3875 XOO

XOO1189 XOO3936 XOO 3710

XOO2586 XOO4341(smeR)

XOO1207(colS) XOO4009(algZ) XOO

XOO1470(cheA) XOO4201 XOO

1831 XOO1208(colR) XOO3763(colR)

2323 XOO1559(baeR) XOO3842

XOO1477(creC) XOO4341(smeR) XOO

XOO1558(baeS) XOO4484(ntrB) XOO

XOO1592(pilS)

2797 XOO1591(pilR) XOO3870(kdpE)

3709(torS) XOO1721 XOO3935

XOO3934 XOO2227(regR) XOO4008(algR)

XOO1829

XOO2228(regS)

XOO2322 XOO4202(ntrC)

XOO2563(pdeA) XOO4298

XOO2564

XOO3147(fixL) XOO2588 XOO4483(ntrC)

XOO2798 XOO4543(tcsR)

XOO2835(cheY)

XOO3405

XOO3528

Supplemental Table 2. Classification of two-component systs in Xanthomonas oryzae pv. oryzae MAFF311018

附表 2. Xanthomonas oryzae pv. oryzae AFF311018 双组分系统分类

HK HY RR

XOO_0219 XOO_3714 XOO_0308 XOO_0385 XOO_2692

XOO_0386 XOO_3780 XOO_0482 XOO_0483 XOO_2725

XOO_1004 XOO_3970 XOO_0635 XOO_0592 XOO_2882

XOO_1101 XOO_4090 XOO_1012 XOO_0871 XOO_3333

XOO_1371 XOO_1725 XOO_1003 XOO_3501

XOO_1446 XOO_1726 XOO_1102 XOO_3552

XOO_1475 XOO_1727 XOO_1368 XOO_3620

XOO_2094 XOO_2200 XOO_1447 XOO_3651

XOO_2423 XOO_2639 XOO_1474 XOO_3713

XOO_3205 XOO_2988 XOO_1620 XOO_3779

XOO_3334 XOO_3712 XOO_2093 XOO_3971

XOO_3340 XOO_2199 XOO_4052

XOO_3464 XOO_2422 XOO_4091

XOO_3551 XOO_2444 XOO_4224

XOO_3621 XOO_2446 XOO_4279

XOO_3652 XOO_2640

黄单胞菌双组分信号转导系统的生物信息学分析

Supplemental Table 3. Classification of two-component systems in Xanthomonas oryzae pv. oryzae PXO99A

附表 3. Xanthomonas oryzae pv. oryzae PX O99A双组分系统分类

HK HY RR

PXO_03623 PXO_04835 PXO_04605 PXO_03764 PXO_00070(rpfG)

PXO_03565 PXO_04880 PXO_00475 PXO_03713 PXO_00057

) PX8 PXPX

PXeS) PX7 PXPXO_04PX

5 PXPXO_04PX

406 PXPXO_04

493 PPX

7 (raxH2) PPXO_P

) PXOP

PX P

) PXO_P

PXPX

PXreC) PXO_

PXO_03763(baeSO_0079O_00620 O_03965 PXO_00476

O_03762(baO_0212O_01426 138 O_00466

PXO_03966 PXO_0230O_02398 305 O_00619

PXO_04139 PXO_02O_03078 421 PXO_00797

PXO_04304 PXO_02XO_02943 O_04383 PXO_02303

PXO_0442PXO_02837 XO_02752 04659 XO_02407

PXO_04422 O_04606 PXO_02492

PXO_04384(kdpD _04469(raxR) XO_02602

PXO_04658 O_04459 XO_02637(pilH)

PXO_04467(raxH 04755 XO_02944

PXO_04460 O_04836 O_02836(raxR2)

O_04742(c 04881 PXO_03258

tal Table 4. Classificaon of two-component systemn Xanthomonas campes pestris str.

附表 4. Xanthomonas campestris pv. campestris str. ATCC 33913双组分系统分类

HK HY RR

Supplementis itris pv. cam ATCC 33913

XCC0108 XCC3106 (colS) XCC0825 (torS) XCC 52 XCC0109 21

XCC0188(ntrB) XCC3178 XCC1176 (cvgSY) XCC0189(ntrC) XCC2180

XCC 361

XCC0705(kdpD) XCC3395 XCC1185 XCC0563(ntrC) XCC2590(pilR)

XCC0780(colS) XCC3436 XCCXCC0706(kdpE) XCC2695(creB)

XC ) X) XCC ) XCCXC )

X) X) X

XCCXC )

XC ) XCXCC XC

XCCXCCXC )

XC ) X X

XCCXC )

XC ) XCCXC )

XCC

XCC0483 XXC )

XC ) XCCXC)

XC ) XCC XC

X XCC

0562 XCC2XCC3351 (tctE) XCC1182 XCC0484

1652

C0962(phoR CC3513 (algZ1655 (cvgSY0779(colR) C2703(vieA

CC1121(colS CC3894 (ygiYXCC2153 CC0824 XCC2949

XCC1127 XCC3910 XCC2360 0963(phoB) C2958(exsF

XCC1174 C3942 (phoQC2421 (fixL) 1049(pilH) C3096(pilR)

XCC1175 4144 XCC2846 1120(colR) C3107(colR

XCC1186 XCC2847 CC1128 XCC3315

C1780(regS XCC2848 CC1187 CC3352(tctD)

XCC1957 XCC3348 CC1653 XCC3394

XCC2030 XCC3434 1779(regR) C3512(algR

C2054(cvgSY XCC3643 1854(rpfG C3687(exsF

XCC2179 XCC4076 1886(cheY) XCC3773

XCC2426 CC1934 C3893(ygiX

XCC2592 CC1936 XCC3909

C2694(creC 1958(pdeA) C3943(phoP

C2959(exsG 2004(nasT) C4061(tcsR)

CC3095(pilS) 2053(cheY)

黄单胞菌双组分信号转导系统的生物信息学分析

Sup 04

附表类

HK HY RR

plemental Table 5. Classification of two-component systems in Xanthomonas campestris pv. campestris str. 80

5. Xanthomonas campestris pv. campestris str. 8004双组分系统分

XC_0113 XC_3118 XC_0495 XC_0114 XC_2250

XC_0197 X

XC_0769 XC_3529 XC_1261 XC_0729 XC_2457

XC_423XC_1965

XC_2576

C_2579

C_3057

XC_3060

XC_3067

XC_3405

XC_2229 XC_3714 XC_1938 XC_3845

XC_3056 XC_2130 XC_3997

XC_3068 XC_2180 XC_4031

C_3125 XC_0730 XC_0198 XC_2252

XC_0647 C_3273 XC_0818 XC_0496 XC_2302

XC_0728 _3451 XC_1260 XC_0648 XC_2335

XC_0813 _3670 XC_1262 XC_0770 XC_2578

XC_0987 C_3982 XC_1686 XC_0812 XC_3055

XC_1050 C_3998 XC_1691 XC_0850 XC_3117

XC_1062 XC_4030 XC_1756 XC_1049 XC_3126

XC_1149 6 XC_1061 XC_3197

XC_1382 XC_1150 XC_3272

XC_1421 X

XC_1526 X

XC_1160

XC_1411

XC_3406

XC_3452

XC_1939 XC_1419 XC_3528

XC_2129 XC_1528 XC_3669

XC_2153 XC_1755 XC_3758

XC_2456 XC_1966 XC_3981 XC_4167

XC_3069 XC_2228 XC_4150

onent systems in Supplemental Table 6. Classif two-compXanthomonas . campestris str.

附nas campestris stris str. B100双组分系统分类

HK HY RR

ication of campestris pv B100

表6. Xanthomo pv. campe

xcc ) xccxcc xccb100_ xccb100_0208(ntrB b100_3153 b100_0511 0209(ntrC) b100_2142(rpfG)

xccb100_0683 xccb100_3163 xccb100_0850 x

xcc xccbxccb10)

xcc xcc xcc

xccb1tE) x

xcc xcc xcc x

xccb1lS) xccb100_3kdpD) xcc xccb10) xcc

xcc xccb100_3788 xcc xccb

xcc xccb100_3863 xcc xccb10) xcc

xcc xccb100_4084 xccb1fC) x

xcc xccb100_4098 xccxcc xccb100_

xcc xccb100_4129 xccxccxccb100_

xcc xccb100_4361 xccxccxccb100_

xccxcc xccb100_ xcc

xcc xccb100_3162 xccb10) xcc

xccb100_3527

xccb100_3829 x

xcc ) xccb100_4277 xccb10062

ccb100_0512 xccb100_2256

xccb100_0761 xccb100_3214 b100_1307100_0684 0_2485(regR

b100_0802b100_3220b100_1308 xccb100_0762 xccb100_3152

00_0846(tc xccb100_3389 xccb100_1309 ccb100_0763 xccb100_3213

b100_0998b100_3572b100_1740ccb100_0803 xccb100_3221

00_1082(co 650( b100_1744 0_0845(tctD b100_3295

b100_1095(pilS) b100_1812100_0884 xccb100_3388

b100_1188b100_2028 0_1081(colR b100_3528

b100_1430 00_2144(rpccb100_1094 xccb100_3573

b100_1468(creC) b100_2604 b100_1189 3649(kdpE)

b100_1570

b100_2002

b100_2607

b100_3154

b100_1202

b100_1429

3787

3873

b100_2255 b100_3157 1458 b100_3955

b100_2257 0_1466(creB b100_4083

xccb100_2332 xccb100_1811 xccb100_4097

xccb100_2361 ccb100_2001 xccb100_4130

b100_2484 (re gS xccb100_2029 _42

黄单胞菌双组分信号转导系统的生物信息学分析

Supplemental Table 7. Classification of two-component systems in Xanthomonas campestris pv. vesicatoria str. 85-10

附表 7. Xanthomonas campestris pv. vesicatoria str. 85-10双组分系统分类

HK HY RR

XCV0114 XCXC ) V3364(colS) XCV0528 XCV0115 V2112(lytT

X) XC ) XC )

XC ) XC )

XC ) XCQ) XCV Y)

XC E)

XC )

XC B)

XC )

XC ) XC ) XC )

XC )

XCV 804 XC)

XC ) XCV 292

XC ) XC )

XCV

XCV2155 XCV3852

XCV2188 XCV1976(cheY) XCV3951

XCV2310(qseC) XCV2015 XCV4068

)

CV019(ntrB XCV3453 XCV0746 V0192(ntrC V2147(virG

XCV0231 CV3610(tctEXCV0934 XCV0232 XCV2153

XCV0335 XCV3761 XCV1324 XCV0334 XCV2187

XCV0677 XCV3840 XCV1329 XCV0529 XCV2216

XCV0744 XCV4069 XCV1332 V0678(algR V2309(qseB

XCV0783 XCV4087 XCV1705 XCV0745 XCV2422

V0811(kdpD V4115(pho1708(cvgS XCV0784 XCV2660

XCV0888 XCV4386 XCV2215 V0812(kdp XCV2672

V1071(phoR XCV2671 XCV0887 XCV2964

XCV1079 XCV2754 XCV0933 V3015(creB

XCV1254 XCV3165 V1072(pho XCV3023

XCV1260 XCV3166 XCV1174 V3233(pilG

XCV1323 XCV3167 XCV1253 XCV3257

XCV1333 XCV3168 XCV1261 V3351(pilR

V1828(regS V3229(pilL XCV1334 V3365(colR

XCV2038 XCV3601 XCV1380 XCV3571

XCV2040 XCV3793 V1827(regR XCV3608

XCV2105 3XCV1654 V3611(tctD

V2111(lytS 4XCV1706 XCV3760

V2145(virA V1827(regR XCV3839

2152 XCV1917(rpfG) XCV3850

XCV1957(cheY)

XCV2965 XCV2017 XCV4086

XCV3014(creC) XCV2039 XCV4116(phoP)

XCV3350(pilS) XCV2090(nasT XCV4276

Supplemental Tabion of two-cos in Xantho odis pv. citri st

axonop tr. 306双组分系统分类

HK HY RR

le 8. Classificatmponent systemmonas axonop r. 306

附表 8. Xanthomonas odis pv. citri s

XAC0135 XAC3237(pilS) XAC0494 XAC0136 XAC1992

XAC0207(ntrB) XAC3249(colS) XAC0685(torS) XAC0208(ntrC) XAC2055

XAC0225 XAC3273 XAC0897 XAC0226(ntrC)

) XAC) XAC ) R)

XAC3482(tctE) )

XAC3975(ygiY) )

XA ) )

XAC4022(phoQ) E) )

)

XAC2141(lytT)

XAC0326(smeS 3292(cvgSY1274(cvgSY XAC0325(sme XAC2158

XAC0620(algZ) XAC3335 XAC1279 XAC0495 XAC2168

XAC0644 XAC1283 XAC0621(algRXAC2493

XAC0683 XAC1399 XAC0684 XAC2803(baeR

XAC0729 C3994 XAC1672(cvgSY XAC0730 XAC2855(creB

XAC0759(kdpD) XAC2054 XAC0760(kdp XAC2868(vieA

XAC0835(colS) XAC2492 XAC0834(colRXAC3126

黄单胞菌双组分信号转导系统的生物信息学分析

Continued

XAC1041(phoR) XAC0896 XAC3135(exsF) XAC2555(fixL)

XAC1074 XA 8 XAC1042(phoB) XAC3238(pilR)

XA ) XA )

XA ) X)

XA )

XA ) X)

XA Y)

XA ) XA )

C302

C1222(colS XAC3029 C1154(pilH XAC3250(colR)

XAC1228 XAC3031 XAC1221(colR) XAC3274(cheY)

XAC1273 XAC3473 XAC1229 XAC3443

XAC1282 C3643(stySXAC1284 AC3483(tctD

C1798(regS XAC3683 XAC1670 AC3731(exsF

C2142(lytS XAC4193 XAC1797(regR) XAC3826

XAC4283 C1877(rpfG AC3974(ygiX

XAC2167 C1904(che XAC3993

C2804(baeS XAC1968 C4023(phoP

XAC2854(creC) XAC1970 AC4180(tcsR