ABSTRACT

Asparagus (Asparagus officinalis L.) is a healthy and nutritious vegetable rich in bioactive constituents such as steroidal saponins, flavonoids, polysaccharides, organic selenium and free amino acid. In addition to its edible value, asparagus and its extracts have been reported to possess antitumour, immunologic enhancement, antioxidant, hypolipidaemic and hypoglycaemic activities. The current research achievements in bioactive constituents and major biological activities of asparagus were summarized. Although the inedible part of asparagus is always discarded as by-product during industrial processing, it has been reported to be a rich source of steroidal saponins, flavonoids and polysaccharides and might have biological activities. So the research advance of this by-product in bioactive factors and their functions was also reviewed. Besides, this paper suggests an economically beneficial way to use the inedible part of asparagus and thereby reduce environmental pollution.

Keywords:Asparagus officinalis L., Bioactive Constituents, Biological Activities, Inedible Part of Asparagus

芦笋的活性成分及生物学活性研究综述

朱兴磊¹，李彩霞²，张凌³，朱玉丹⁴

¹云南师范大学，学报编辑部，云南 昆明

²昆明医科大学，学报编辑部，云南 昆明

³中国科学院昆明植物研究所《Natural Products and Bioprospecting》编辑部，云南 昆明

⁴云南大地丰源环保有限公司，云南 昆明

收稿日期：2020年1月20日；录用日期：2020年2月3日；发布日期：2020年2月10日

摘 要

芦笋是一种营养丰富且食药兼用的名贵蔬菜，因富含皂苷、黄酮、多糖、硒及游离氨基酸等多种活性因子，从而具有多种生物学活性。本文对芦笋所含的活性成分及其在抗肿瘤、增强免疫、抗氧化、降血脂和降血糖等方面的研究进展进行了综述，并对传统加工过程中废弃的芦笋非食用部位所含的活性成分及生物学活性研究进行了归纳，展望了深度加工和综合利用芦笋的发展趋势。

关键词 :芦笋，活性成分，生物学活性，芦笋非食用部位

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1. 引言

芦笋(Asparagus officinalis L.)学名石刁柏，是百合科天门冬属植物，至今已有两千多年的栽培历史 [1]。芦笋的食用部位是幼嫩茎，在西方被视为营养丰富且食药兼用的名贵蔬菜，在国际上有“蔬菜之王”的美誉。而现代生物学研究表明，芦笋因富含皂苷、黄酮、多糖、硒及游离氨基酸等多种活性因子，从而具有多种生物学活性，已成为药用功能型植物研究的热点之一。

2. 芦笋的活性成分

2.1. 皂苷类

皂苷因其水溶液振荡后可产生肥皂样泡沫而得名，分为三萜皂苷和甾体皂苷两类。芦笋中的皂苷主要为甾体皂苷，其主要母核皂苷元为菝葜皂苷元(化学结构见图1) [2] [3]。从芦笋的茎、根及种子中均能提取分离出皂苷。方幼兰 [4] 将新鲜芦笋下脚料和芦笋干品在乙醇体积分数95%、液料比6:1、温度90℃以及提取时间4 h的条件下提取总皂苷，皂苷得率分别为1.70%和4.01%；李长秀 [5] 等的研究表明风干芦笋根中菝葜皂苷元含量在1%以上；此外，从芦笋种子中也能分离出皂苷 [6]。

关于芦笋甾体皂苷结构的研究早于20世纪70年代就有报道，国内外学者都对此做了大量研究。Kawano等 [7] 于1975年首次从芦笋根分离得到甾体皂苷，至今至少已有27种不同结构的甾体皂苷从芦笋中分离得到，其中有螺甾型皂苷13种，呋甾型皂苷14种 [8]。

2.2. 多糖类

研究表明，芦笋茎、根及种子中都含有丰富的多糖 [9]。黄晓德等 [10] 的研究表明，从芦笋茎叶中提取多糖的最佳条件为：料液比1:20，提取温度90℃，提取时间2 h，沉淀乙醇浓度80%，沉淀时间8 h；将上述条件下所得的芦笋粗多糖先后经过DEAE-纤维素柱色谱和凝胶柱色谱可获得纯度较高的多糖。

图1. 菝葜皂苷元的化学结构

关于芦笋多糖的结构组成，Villanueva-Surez等 [11] 的研究结果显示，芦笋多糖由鼠李糖、岩藻糖、阿拉伯糖、木糖、甘露糖、半乳糖和葡萄糖等单糖组成，相应的摩尔比为2.4:1.0:8.8:16.7:4.2:14.5:39.6；方幼兰 [12] 从芦笋中分离得到两种平均相对分子质量分别为85000和14500的多糖，单糖组成及摩尔比为木糖：岩藻糖：果糖 = 1.0:5.07:8.93；季宇彬等 [13] 用高效毛细管电泳测定从新鲜芦笋中提取得到的多糖的单糖组成为木糖、果糖、鼠李糖、阿拉伯糖和半乳糖，且对应的百分比含量分别为 3.44%、7.92%、10.52%、17.15%和41.85%。

2.3. 黄酮类

芦笋中所含的黄酮类物质主要是芦丁、槲皮素、香橼素和山奈素，其中含量最高的是芦丁 [14]。芦笋不同器官间的黄酮含量有所差距，依次为叶 > 茎 > 根 [15]。有研究显示即使同为芦笋嫩茎，部位不同，所含的芦丁量也不同，尖部最高，分别是中部和底部的1.7倍和5.5倍 [16]。此外，随着笋尖的伸长，芦笋作为蔬菜食用的品质下降了，但芦丁总含量却逐渐增加，因此一些错过了采收期的芦笋可用来提取芦丁 [17]。

目前，从芦笋中提取黄酮的方法研究很多，如张素华等 [18] 确定了溶剂法提取芦笋黄酮的最佳条件：提取溶剂为质量分数60%的乙醇，料液比1:30，提取温度80℃，提取时间4 h，在上述条件下提取黄酮类化合物得率为0.498%，并比较了6种大孔树脂对芦笋黄酮的吸附性能，结果表明AB-8型大孔树脂效果最佳；谢建华等 [19] 用80%乙醇，料液比1:60，提取温度75℃，提取时间100 min的条件提取芦笋黄酮，得率达0.87%。此外，谢建华等 [20] 还研究了超声辅助法提取芦笋黄酮的最佳条件，得到黄酮类化合物含量为10.23 mg/g。王卫东等 [21] 的研究表明微波辅助法提取芦笋黄酮的最佳条件为：料液比1:3，微波功率309 W，提取时间120 s，在此条件下黄酮得率为0.695%，并与热水提取法和超声提取法做比较，得出微波辅助提取溶剂消耗少、效率高、能耗低且芦笋黄酮得率高。张素华等 [22] 利用超临界CO₂萃取法提取芦笋黄酮，在萃取压力30 MPa，温度75℃，时间60 min，夹带剂95%乙醇的最优条件下，芦笋黄酮的萃取得率为1.27%。董孝元等人 [23] 确定了纤维素酶协同乙醇提取法从芦笋中提取黄酮的最佳条件为：料液比1:50、酶添加量0.20%、酶解时间1.5 h、温度50℃、提取溶剂38.9%乙醇及PH5.0，在此条件下，芦笋黄酮得率为3.99%。

2.4. 氨基酸及微量元素

研究显示芦笋中大部分的蛋白质(>50%)以游离氨基酸形式存在，其中嫩茎和笋尖部分的含量较高 [24]。芦笋中所含的游离氨基酸大约有17种，其中必需氨基酸8种，半必需氨基酸2种 [1]。从含量上来看，天门冬氨酸占17%~22.1%，谷氨酸占14%~17.7%，此外亮氨酸、赖氨酸和丙氨酸的含量也较高 [25]。有报道称芦笋含有丰富的组蛋白，以天冬酰胺为主 [2]。

芦笋富含锌、铜、铁、锰和硒等多种微量元素，硒(Se)是其中最重要的一种。研究显示，鲜芦笋中硒含量高达17~33 μg/kg，远高于一般蔬菜，也高于猪肉和鸡蛋，仅低于海鱼、猪肝和海虾等 [24] [26]。

3. 芦笋的生物学活性研究进展

3.1. 抗肿瘤

大量的研究表明，芦笋具有明显的抗肿瘤活性，不但可以直接抑制肿瘤细胞的生长，还能诱导肿瘤细胞凋亡。

(1) 直接抑制肿瘤细胞的生长

王嘉彦等 [27] 通过临床观察证明，芦笋中的天门冬酰胺一方面可抑制正常细胞向恶性肿瘤细胞转变，另一方面能使恶性肿瘤细胞产生营养障碍，生长增殖受到抑制。夏俊等 [28] 的研究显示，不同浓度的芦笋原汁和乙醇提取液都对小鼠S180肉瘤细胞和小鼠艾氏腹水癌细胞EAC的DNA和RNA的生物合成有明显的抑制作用，且呈浓度依赖关系。黄玲等 [29] 的试验结果表明新鲜芦笋汁不仅能抑制胃癌细胞SGC-7901的增殖，还能抑制其DNA和RNA的生物合成，且呈剂量依赖关系。Shao等人的研究表明75~100 μg/mL的芦笋皂苷能抑制急性髓性白血病细胞HL-60的生长，浓度高于200 μg/mL即可诱导HL-60细胞凋亡 [30]。Zhao等 [31] 的研究表明，三种芦笋多糖均能显著抑制人宫颈癌细胞Hela及肝癌细胞BEL-7404的生长。

(2) 诱导肿瘤细胞凋亡

夏俊等人 [32] 的研究表明芦笋提取液不但对人恶性黑色素瘤A375细胞的增殖具有抑制作用，还能诱导A375细胞凋亡和坏死，且上述作用具有明显的浓度依赖性。季宇彬等人用芦笋皂苷作用人肝癌细胞HepG-2和人胃癌细胞SGC-7901 48 h后，可在荧光显微镜下观察到细胞凋亡小体，流式细胞仪分析细胞周期检测到亚二倍体凋亡峰 [33]。Liu [34] 等人的研究表明芦笋皂苷能通过调控细胞周期的方式诱导人肝癌细胞HepG-2凋亡。此外，芦笋黄酮也可诱导多种恶性肿瘤细胞凋亡，如人肺癌细胞、人乳腺癌细胞及人结肠癌细胞等 [35]。还有研究显示，从芦笋中分离出的熊果酸不仅能抑制HL-60细胞的增殖，还能诱导其凋亡 [36]。

3.2. 增强免疫

研究表明，芦笋中的多种活性成分均可以增强机体免疫力 [37]。芦笋多糖在体外体系中可增强小鼠腹腔巨噬细胞的吞噬能力，促进巨噬细胞产生NO，提高体系的非特异性免疫 [38]。季宇彬等 [39] 的研究显示，芦笋多糖对荷瘤小鼠的红细胞有保护作用，能缩短其电泳迁移时间，改善其生理功能，从而增强红细胞的免疫调节能力。王芳等人的研究结果表明，芦笋乙醇提取物可显著提高小鼠腹腔巨噬细胞的吞噬能力、增强淋巴细胞的增殖能力并明显提高小鼠的脾脏指数，且呈剂量依赖性 [40]。叶木荣等 [41] 研究发现，连续服用20天后，芦笋汁不但能增强小鼠巨噬细胞的吞噬功能，还能增加小鼠免疫器官的重量。此外，还有试验证明芦笋汁可明显促进人外周血自然杀伤细胞的活性 [42]。

3.3. 抗氧化

研究显示，芦笋提取物中富含多种抗氧化活性成分 [43] [44]。Khaoula等人的研究显示，芦笋水提物在体外具有很强的抗氧化活性，且呈浓度依赖关系 [45]。崔荧光的研究表明芦笋多糖能显著清除小鼠体外体系中的羟自由基和超氧阴离子自由基，促进体外肝组织的总抗氧化能力，且呈浓度依赖效应 [38]。芦笋黄酮也和芦笋多糖一样具有很强的抗氧化活性，可显著清除羟自由基和超氧阴离子自由基，明显抑制脂质过氧化物的形成 [46] [47]。Fan等人的研究结果显示，芦笋的乙醇提取物具有很强的抗氧化能力，能显著清除DPPH和ABTS自由基，其中起主要作用的是黄酮类和多酚类物质，并鉴定出芦笋5个抗氧化成分分别是：阿魏酸、山奈酚、槲皮素、芦丁和异鼠李素 [48]。此外，Poormoosavi等人研究表明，芦笋提取物能通过增强大鼠体内的抗氧化活性来抵御双酚A诱导的毒性 [49]。

3.4. 降血脂和降血糖

拾景达等的研究表明小鼠预先服用1周芦笋香菇汁可预防实验性高脂血症，与高血脂对照组相比，芦笋香菇汁可极显著降低小鼠血浆总胆固醇、甘油三酯以及低密度脂蛋白胆固醇含量(P < 0.01)，极显著升高高密度脂蛋白胆固醇含量(P < 0.01)；此外他们的临床研究还证实服用芦笋香菇汁一个月后高脂血症患者血浆总胆固醇和低密度脂蛋白胆固醇含量明显降低(P < 0.05)，甘油三酯含量极显著降低(P < 0.01)，高密度脂蛋白胆固醇含量极显著升高(P < 0.01) [50]。用芦笋皮饲喂高脂血症大鼠也有类似的结果 [51]。降血糖方面，Zhao等的研究表明芦笋水提物能降低链脲佐菌素诱导的糖尿病大鼠的血糖水平，改善糖耐量异常 [52]；Zhang等的研究表明芦笋汁也能显著降低糖尿病大鼠的血糖水平，改善大鼠糖耐量异常 [53]；Rahman等人证明芦笋种子的甲醇提取物可通过促进胰岛素分泌及改善胰岛β细胞的功能来控制2型糖尿病大鼠的血糖水平 [54]。

4. 芦笋非食用部分的活性成分和生物学活性研究进展

近年来芦笋在我国的种植面积迅速增加，中国已成为世界上第一大芦笋生产国和出口国。芦笋主要作为新鲜蔬菜食用或加工成芦笋罐头，但可食用的部分(嫩茎)仅占整株生物学产量的2/3左右，其余近40%的非食用部分被当作废弃物 [10]。随着芦笋的大量种植，越来越多的芦笋非食用部分如果不进行加工利用，任其自然腐败，既污染环境，又造成资源的浪费。大量的研究表明芦笋非食用部分含有丰富的皂苷、黄酮和多糖这三类活性物质。文献报道表明，芦笋嫩茎和老茎中的皂苷都主要是甾体皂苷 [8]，且新鲜芦笋嫩尖(带穗部分)、嫩茎和老茎中皂苷的含量分别为30.72 mg/100g鲜重、53.78 mg/100g 鲜重和33.22 mg/100g鲜重 [55]，芦笋食用部分和废弃部分干品的总皂苷提取率分别为179.83 mg/g和117.81 mg/g [56]，说明虽然废弃的芦笋老茎中的皂苷含量比嫩茎中的皂苷含量少，但也达到嫩茎含量的60%。黄酮类方面，郑贵娟等利用正交试验确定了芦笋食用部分与废弃部分总黄酮的最佳提取工艺，并比较说明两个部分的总黄酮含量没有显著差异 [57]；刘树兴等 [58] 用水作提取溶剂，在温度50℃，料液比1:5，超声功率150 W的条件下，芦笋老茎的总黄酮得率高达4.23%。姚红娟等用不同方法提取了芦笋茎秆中的芦丁、槲皮素和白藜芦醇，并确定了高效液相色谱法对3种物质的最佳色谱条件 [59]。多糖方面，董梦连等优化了芦笋食用部分和废弃部分多糖的提取工艺，并比较得知两个部分粗提物中多糖的含量差异较大 [60]；黄晓德等研究了芦笋茎叶多糖的提取和纯化方法 [10]；Yang等人的研究表明芦笋茎、根及种子中均含有较丰富的活性多糖 [9]。此外，田颖刚等人对芦笋笋基、芦笋老茎、芦笋叶的氨基酸组成，C、N、H 元素、矿质元素和总皂苷、总黄酮、总多糖的含量进行了测定和分析，结果表明这3个部位的营养、功能成分含量丰富，不同部位具有不同的开发价值 [61]。

关于芦笋非食用部分的生物学活性研究也有很多报道，Wang等人的研究表明芦笋老茎皂苷能够抑制乳腺、结肠和胰腺肿瘤细胞的生长、迁移和侵袭 [62]。田颖刚等人的研究表明芦笋下脚料乙醇提取物具有较明确的增强免疫功能的作用 [63]。李娇等人的研究结果显示从芦笋老茎中提取的多糖在体外体系中可显著清除自由基，并具有抑制红细胞溶血，抑制肝线粒体肿大的作用，具有较好的抗氧化活性 [64]。赵旌旌等人用芦笋老茎澄清汁灌胃1型糖尿病大鼠，可明显降低糖尿病大鼠的血糖水平，刺激胰岛素分泌，调节血脂，增强抗氧化能力 [65]。本人的研究表明，芦笋老茎醇提物和水提物对高脂血症小鼠具有明显的降血脂作用 [66]，此外，芦笋老茎皂苷一方面对小鼠的高脂血症具有显著的预防和治疗作用 [67] [68]，另一方面对糖尿病大鼠具有明显的降血糖作用 [69]。

5. 结语

芦笋是一种营养丰富且食药兼用的名贵蔬菜，因富含皂苷、黄酮、多糖、硒及游离氨基酸等多种活性因子，从而具有抗肿瘤、增强免疫、抗氧化、降血脂和降血糖等多种生物学活性，已成为药用功能型植物研究的热点之一。但芦笋主要是作为新鲜蔬菜和芦笋罐头食用，生产和加工过程中大量的非食用部分被当作垃圾废弃。若能将传统废弃的非食用部分深度加工，提取分离其中的皂苷、黄酮和多糖等活性成分，并且明确他们各自的生物学活性进而研发功能食品或辅助治疗药物，不但有益于人类健康，还可解决严重的环境污染问题，变废为宝，以加工业带动种植业，从而提高农民的经济收入，这将是一件具有明显社会意义和经济价值的工作。

基金项目

云南省教育厅科学研究基金资助项目(2019J0070)，云南师范大学博士科研启动基金资助项目。

文章引用

朱兴磊,李彩霞,张 凌,朱玉丹. 芦笋的活性成分及生物学活性研究综述
Research Advance in Bioactive Constituents and Major Biological Activities of Asparagus officinalis L.[J]. 食品与营养科学, 2020, 09(01): 74-81. https://doi.org/10.12677/HJFNS.2020.91009

参考文献